1. No category

Bilaga 2
Kvantifiering+av+ekosystemeffekter+av+Bti2
användning+i+Nedre+Dalälven+
!
Brendan!G.!McKie,!Astrid!Taylor,!Tobias!Nilsson,!Willem!Goedkoop!
Sveriges!Lantbruksuniversitet,!SLU!
Institutionen!för!Vatten!och!Miljö,!SLU!(BGM,!TN,!WG)!
Institutionen!för!Ekologi,!SLU!(AT)!
!
Redovisning!av!uppdrag!NVL04371L14!
!
+
+
+
!
+
! 2!
Kvantifiering+av+ekosystemeffekter+av+Bti2användning+i+Nedre+
Dalälven++
Brendan!G.!McKie1,!Astrid!Taylor2,!Tobias!Nilsson1,!Willem!Goedkoop1!
1!Institutionen!för!Vatten!och!Miljö,!SLU!(BGM,!TN,!WG)!
2!Institutionen!för!Ekologi,!SLU!(AT)!
+
1)+Inledning+
1.1)+Bakgrund+
Naturvårdsverket!har!fått!i!uppdrag!av!regeringen!att!utvärdera!effekterna!av!
bekämpning!av!översvämningsmyggor!med!det!biologiska!bekämpningsmedlet!
VectoBac®LG.!BtiLbaserade!insekticider!har!använts!sedan!1980Ltalet!i!många!länder!och!
på!alla!kontinenter!och!det!finns!många!studier!som!berör!olika!aspekter!av!Bti,!
inklusive!en!hel!del!litteratursammanställningar.!Trots!detta!finns!det!vissa!
kunskapsluckor,!framförallt!vad!gäller!effekter!på!ekosystemnivå!av!myggkontroll!
genom!BtiLbehandling.!SLU!har!av!Naturvårdsverket!fått!ett!uppdrag!att!utreda!följande!
frågor!närmare:!
•
•
Hur!stora!är!de!indirekta!effekterna!av!BtiLbehandling!på!olika!nivåer!i!ett!
ekosystem?!
Leder!behandling!med!VectoBac®LG!till!lokala!eutrofieringseffekter?!
!
Här!redovisar!vi!resultaten!från!vår!utredning.!!Inledningsvis!presenterar!vi!en!
litteratursamanställning!som!fokuserar!på!indirekta!ekologiska!effekter!av!
masskläckningar!av!myggor!och!andra!akvatiska!insekter,!följt!av!en!allmän!beskrivning!
av!vårt!tillvägagångssätt!i!fältstudien.!Detta!följs!sedan!av!detaljerade!
metodbeskrivningar,!resultat!och!diskussionen,!samt!avsluts!med!en!sammanfattning!av!
de!viktigaste!resultaten!och!implikationer!av!en!långvarig!användning!av!Vectobac®.!
1.2)+Historik+och+problematik+
Områden!kring!nedre!Dalälvens!lopp!visar!periodvis!förekomst!av!stora!mängder!
stickmyggor,!främst!av!arten!Aedes%sticticus!(Schäfer%et%al.!2008).!Tätheterna!av!dessa!
myggor!kan!uppnå!sådana!nivåer!att!människors!hälsa!och!dagliga!liv!påverkas!negativt.!!
Boende!i!och!omkring!exempelvis!Österfärnebo,!Gysinge!och!Tärnsjö!upplever!stora!
besvär!av!då!de!stora!antalen!mygg!omöjliggör!normal!utomhusvistelse,!tvingar!
jordbrukare!att!hålla!djuren!inomhus!för!att!undvika!stress!och!påverkar!turistnäringen!
negativt!(Nilsson!och!Renöfält!2009).!Samtidigt!som!det!finns!starka!argument!för!
åtgärder!mot!myggproblematiken!ställer!höga!naturvärden!krav!på!minimal!påverkan!
!
3!
på!ekosystemen!i!området!från!sådana!åtgärder.!Nedre!Dalälven!är!utpekat!som!ett!av!
landets!mest!värdefulla!naturområden!och!rymmer!Färnebofjärdens!nationalpark!samt!
flera!naturreservat!och!Natura!2000Lområden!(Nilsson!och!Renöfält!2009).!
Översvämningsmyggor!lägger!sina!ägg!på!översvämningsmarker!där!de!kan!ligga!
livskraftiga!i!flera!år.!För!att!äggen!sedan!ska!kläckas!krävs!en!period!av!torka!följt!av!en!
översvämning,!samt!att!vattentemperaturen!inte!understiger!8L10!◦C!(Schäfer!och!
Lundström!2009).!Med!sina!flacka!strandängar!som!lätt!påverkas!av!Dalälvens!
varierande!vattenstånd!utgör!miljön!kring!Nedre!Dalälven!ett!utmärkt!habitat!för!dessa!
myggor.!Vid!snösmältning!och!kraftiga!regn!under!vår!och!sommar!riskerar!markerna!
att!svämma!över!med!masskläckning!av!larver!som!följd.!!När!översvämningsvattnet!
börja!dra!sig!tillbaka!så!lever!mygglarverna!kvar!i!kvarvarande!vattensamlingar!(till!
exempel!vattenfyllda!depressioner!i!terrängen).!!
!Mot!denna!bakgrund!inrättades!ett!program!för!kontroll!av!myggpopulationerna!
(www.mygg.se)!som!administreras!av!Nedre!Dalälvens!Utvecklings!AB!(NEDAB)!
(Vinnersten%et%al.!2010;!Schäfer!och!Lundström!2014).!Områden!som!uppvisar!höga!
tätheter!av!larver!behandlas!sedan!år!2002!med!det!BtiLbaserade!biologiska!
bekämpningsmedlet!VectoBac®LG.!Bacillus%thuringiensis%israelensis!(Bti)!är!en!bakterie!
som!vid!sporulering!bildar!en!proteinkristall.!När!denna!kristall!hamnar!i!
stickmyggornas!basiska!magtarmkanal!omvandlas!den!till!ett!toxin!som!förstör!
magtarmkanalens!celler!och!är!dödlig!för!mygglarven!(LahkimLTsror%et%al.!1983).!
Produkten!VectoBac®LG!består!av!en!pellets!av!majskolvens!vedartade!kärna!på!vilken!
en!torkad!kultur!av!Bti!är!fäst!med!hjälp!av!majsolja.!Denna!pellets!sprids!från!helikopter!
och!behandlingen!måste!utföras!efter!varje!översvämning!om!antalet!mygglarver!är!
minst!4!stycken!per!liter!vatten!i!stora!vattensamlingar!och!minst!50!larver!per!liter!i!
mindre!områden!(www.mygg.se).!
!
1.3)+Det+befintliga+uppföljningsprogrammet:+Fokus+på+direkta+effekter+
År!2005!pågick!BtiLbaserad!myggbekämpning!i!25!länder!på!alla!kontinenter!och!
intresset,!liksom!mängden!använt!preparat,!ökar!år!från!år!(Boisvert!och!Boisvert!2000).!
Behandling!med!Bti!anses!vara!ett!selektivt!och!effektivt!sätt!att!minska!mängden!
stickmygg!och!en!korrekt!utförd!behandling!kan!reducera!antalet!mygglarver!med!nära!
100!%!i!ett!område!(Persson!Vinnersten%et%al.!2014).!På!grund!av!det!stora!intresset!för!
BtiLbehandling!har!det!utförts!ett!stort!antal!studier!som!utvärderar!dess!effekter!på!
både!målL!och!ickeLmåloranismer.!Majoriteten!av!dessa!studier!har!fokuserat!på!direkta!
effekter!på!mål!och!ickeLmål!organismen!(Boisvert!och!Boisvert!2000).!Hela!37!av!de!75!
studier!(eller!närmare!50%)!som!ingick!i!Boisverts!och!Boisverts!(2000)!
sammanställning!visade!på!någon!form!av!effekt!på!ickeLmålorganismer,!främst!
fjädermyggor!(chironomider).!Fjädermygglarver!bedöms!dock!vara!mindre!känsliga!och!
oftast!behövs!en!betydligt!högre!dos!för!att!döda!fjädermygglarver!än!vad!som!normalt!
används!vid!bekämpning!av!stickmyggor.!Trots!detta!fann!Boisvert!och!Boisvert!(2000)!
!
4!
att!man!i!11!av!de!23!studier!som!visade!negativa!effekter!på!fjädermyggor!använde!
normala!doser.!Känsligheten!mot!Bti!tycks!också!variera!mellan!olika!arter!av!
fjädermyggor!(Kondo%et%al.!1995).!Lundström%et%al.!(2010)!fann!inga!negativa!effekter!på!
produktionen!av!fjädermyggor!under!en!långtidsstudie!i!nedre!Dalälven.!!
1.4)+Bristfälliga+kunskaper+om+indirekta+effekter+
Det!finns!betydligt!färre!studier!som!behandlar!de!mer!långsiktiga,!indirekta!effekterna!
av!BtiLbehandling.!Även!om!Bti!inte!skulle!ha!någon!direkt!dödlig!effekt!på!ickeL
målorganismer!är!det!ändå!inte!osannolikt!att!Bti!skulle!kunna!orsaka!effekter!högre!
upp!i!näringskedjan!genom!att!förändra!flödet!av!stora!mängder!material!och!energi,!
samt!på!viktiga!ekosystemprocesser.!Stickmyggors!roll!i!ekosystemet!har!studerats!
förvånansvärt!lite!och!kräver!mer!uppmärksamhet.!Nilsson!och!Renöfält!(2009)!nämner!
att!stickmyggan!bör!spela!roll!som!födokälla,!störningsfaktor!och!sjukdomsspridare,!
men!att!den!relativa!betydelsen!av!dessa!faktorer!inte!är!utredd.!En!studie!på!häckande!
hussvalor!i!Frankrike!fann!att!svalor!i!områden!behandlade!med!Bti!hade!lägre!intag!av!
BtiLkänsliga!insekter!och!lägre!häckningsframgång!än!de!som!häckade!i!obehandlade!
områden!(Poulin%et%al.!2010).!Detta!pekar!på!att!stickmyggor!kan!utgöra!en!viktig!
födoresurs!för!konsumenter!på!land!samt!på!deras!roll!som!länk!mellan!akvatiska!och!
terrestra!ekosystem!(se!även!Strasevicius%et%al.!2013:!knott!och!fåglar!i!Norrland).!!Å!
andra!sidan!är!det!möjligt!att!stora!volymer!stickmyggor!i!ett!område!kan!ha!negativa!
effekter!på!ryggradsdjur!(inkl.!fåglar,!Hellgren%et%al.!2008).!Så!fann!t.ex.!Hagemoen!och!
Reimers!(2002)!att!den!reproduktiva!framgången!hos!Caribou!i!Nordamerika!minskade!
kraftigt!vid!ett!konstant!tryck!från!bitande!myggor.!Här!diskuterar!vi!både!möjligheter.!
Flödet!av!energi!och!näring!mellan!vatten!och!land!är!viktigt!för!att!upprätthålla!
ekosystemens!funktion!i!dessa!olika!miljöer!(Fig.!1).!Samtidigt!som!många!terrestra!
konsumenter!är!beroende!av!föda!i!form!av!adulta!insekter!med!akvatiska!larvstadier!är!
den!akvatiska!miljön!beroende!av!input!i!form!av!organiskt!material!från!exempelvis!
lövfällning!och!avrinning!(Fig.!1,!samt!Polis%et%al.!1997;!Malmqvist!2002).!De!stora!
mängderna!vuxna!insekter!som!årligen!lämnar!vattnet!utgör!en!viktig!födoresurs!för!
exempelvis!fåglar,!fladdermöss,!spindlar!och!predatoriska!insekter!(Fig.!1).!Till!exempel!
fann!Nakano!och!Murakami!(2001)!att!insekter!med!akvatiskt!ursprung!utgjorde!26!%!
av!det!totala!årliga!energiintaget!för!områdets!fågelpopulationer,!med!stora!variationer!
mellan!arter!och!årstider.!Akamatsu!och!Toda!(2011)!fann!att!spindlarna!vid!en!japansk!
flod!var!till!mellan!31!och!84!%!beroende!av!insekter!med!akvatiskt!ursprung,!beroende!
på!jaktmetod.!!Collier%et%al.!(2002)!fick!liknande!resultat,!och!fann!att!nätbyggande!och!
fritt!jagande!spindlarna!till!bestod!till!respektive!61%!och!55%!av!kol!med!akvatiskt!
ursprung.!I!dessa!studier!hävdar!författarna!att!spindlarna!troligtvis!utgör!en!viktig!länk!
mellan!de!akvatiska!och!terrestra!näringsvävarna.!Ovan!nämnda!exempel!utgör!exempel!
de!mycket!komplexa!system!av!energiflöden!och!ekologiska!processer!på!landskapsnivå!
(i!stor!skala),!som!vi!ännu!har!begränsade!kunskaper!om!(Malmqvist!2002)!
!
5!
!
Fig.%1:%Baxter!et#al.´s#(2005)!översikt!över!ömsesidiga!flöden!av!ryggradslösa!bytesdjur!och!
tillförsel!av!växtmaterial!(mörka!pilar)!som!har!direkta!och!indirekta!effekter!i!vattendrag!och!
angränsande!strandkanters!näringsvävar.%%
Vissa!arter!av!framförallt!insekter!kan!periodvis!förekomma!i!mycket!höga!
populationstätheter.!När!bitande!insekter,!som!myggor!och!knott,!förekommer!i!sådana!
mängder!kan!det!troligen!få!både!negativa!(som!stressfaktor!för!värddjur!samt!
sjukdomsspridare)!och!positiva!konsekvenser!(en!hög!tillgång!på!föda)!(Steelman!1976;!
Malmqvist%et%al.!2004a;!Hellgren%et%al.!2008).!I!området!kring!nedre!Dalälven!är!
exempelvis!boskap!svårt!ansatt!av!de!rika!myggförekomsterna!och!diande!försvåras!då!
moderdjuren!inte!kan!stå!stilla!(Nilsson!och!Renöfält!2009).!Angrepp!från!både!knott!
och!myggor!kan!leda!till!ekonomiska!förluster!för!boskapsskötare!(Steelman!1976).!Till!
vilken!grad!vilda!djur!påverkas!är!mindre!känt!men!det!finns!exempelvis!berättelser!om!
hur!älgar!tar!tillflykt!i!vatten!för!att!undkomma!svärmar!av!bitande!knott!(Malmqvist!et!
al.!2004).!I!Polen!fann!Bukaciński!och!Bukacińska!(2000)!att!kolonier!av!häckande!
fiskmåsar!påverkades!negativt!vid!massutbrott!av!knott.!Under!år!med!massiva!utbrott!
övergavs!fler!fågelbon!och!kvarvarande!föräldrar!spenderade!mindre!tid!med!att!ta!
hand!om!ungarna,!vilket!ledde!till!svältande!ungar!och!ökad!predation.!Malmqvist%et%al.!
(2004a)!ger!en!bra!sammanställning!av!knott!som!en!viktig!nyckelorganism!i!boreala!
miljöer.!De!nämner!att!adulta!knott!äts!av!framförallt!fåglar,!fisk,!insekter!och!spindlar!
men!att!det!inte!är!troligt!att!många!predatorer!uteslutande!livnär!sig!på!vuxna!knott!
(även!Strasevicius%et%al.!2013).!I!områden!som!exempelvis!Island!kan!dock!knott!och!
fjädermyggor,!till!följd!av!deras!höga!abundans,!utgöra!en!väsentlig!del!av!födan!hos!
vissa!fåglar!och!fiskar!(Gratton%et%al.!2008).!Som!nämnts!tidigare!hade!hussvalor!lägre!
häckningsframgång!i!BtiLbehandlade!områden!(Poulin!et!al.!2010).!!
På!grund!av!de!oregelbundet!förekommande!översvämningarna!uppvisar!
stickmyggorna!vid!nedre!Dalälven!ett!oförutsägbart!utbrottsmönster!(Persson!
Vinnersten%et%al.!2014),!vilket!torde!göra!dem!till!en!opålitlig!födokälla!för!predatorer.!
!
6!
De!oregelbundna!massutbrotten!av!myggor!skulle!kunna!liknas!vid!en!så!kallad!
resurspuls!(Yang!2004),!d.v.s.!en!tillfällig!episod!av!ökade!resurser!som!är!vanligt!
förekommande!naturen.!Vandrande/lekande!laxar!i!nordamerikanska!floder,!kraftiga!
regn!i!annars!torra!miljöer!och!utbrott!av!skadeinsekter!i!skogL!och!jordbruksmarker!är!
andra!exempel!på!resurspulsar.!Yang%et%al.!(2010)!gjorde!en!metaLanalys!av!
interaktioner!mellan!resurspulser!och!deras!konsumenter.!Studien!omfattade!189!
studier,!men!saknade!exempel!där!blodsugande!insekter!som!myggor!och!knott!utgjorde!
resursen.!Stickmyggor!och!knott!har!potential!att!både!utgöra!positiva!och!negativa!
effekter!på!ekosystemen,!vilket!är!en!ytterligare!komplicerande!faktor.!Till!exempel,!
knott!kan!både!gynnas!fåglar!som!fodoresurs,!samtidigt!som!de!sprider!blodparasiter!
(Malmqvist%et%al.!2004b;!Strasevicius%et%al.!2013).!
1.5:+Döda+stickmygglarver+och+den+jordbundna+näringsväven:+scenarier+med+och+
utan+myggbehandling++
Då!insekter!uppträder!i!sådana!mängder!som!stickmyggan!vid!nedre!Dalälven!är!det!
troligt!att!deras!predatorer!når!en!mättnadsfas!där!de!inte!längre!kan!utnyttja!
överskottet!av!föda!(Yang!et!al.!2010).!En!stor!del!av!myggorna!som!dör!på!land!blir!
därför!troligtvis!till!slut!en!del!av!den!jordbundna!näringsväven.!Deposition!av!vuxna!
fjädermyggor!har!visats!leda!till!ökat!antal!detrivorer!som!hoppstjärtar,!kvalster!och!
larver!av!tvåvingar!på!markytan!(Hoekman%et%al.!2011).!Hoekman%et%al.!(2012)!beskriver!
än!tydligare!hur!akvatiska!insekter!inkorporeras!i!marklevande!nedbrytare!
(hoppstjärtar)!med!indirekta!effekter!på!deras!predatorer!(spindlar).!Hoekman%et%al.!
(2012)!återfann!isotopsignalen!från!deponerade!fjädermyggor!relativt!snabbt!i!främst!
hoppstjärtar,!men!efter!två!år!även!i!större!spindlar!och!växter.!Dessa!isotopa!signaler!
gick!snabbt!tillbaka!till!ursprungsvärdena!efter!att!experimentet!avslutats.!!Bultman%et%
al.!(2014)!fann!att!pilträd!som!växte!nära!sjöar!med!hög!produktion!av!fjädermyggor!
hade!högre!kväveinnehåll!och!därför!var!av!bättre!födokvalité!för!herbivorer!jämfört!
med!pilträd!nära!sjöar!med!lågt!produktion!av!fjädermyggor!och!diskuterar!att!detta!
åtminstone!till!viss!del!kan!bero!på!en!gödslingseffekt!från!de!akvatiska!insekterna.!
Likaså!fann!Yang!(2004)!att!massutbrott!av!cikador!i!Nordamerika!ledde!till!ökad!
mikrobiell!aktivitet!och!mängd!tillgängligt!kväve!i!jorden!vilket!i!sin!tur!ledde!till!ökad!
tillväxt!och!reproduktion!hos!växter.!
Stickmyggor!vid!nedre!Dalälven!bör!således!vara!en!komponent!i!den!jordbundna!
näringsväven!både!i!BtiLbehandlade!och!obehandlade!områden.!Skillnaden!är!(1)!att!det!
bör!finnas!en!mycket!mer!geografisk!utsprid!direkt!effekt!av!vuxna!myggor!i!den!
terrestra!näringsväven!ovan!jord!i!obehandlade!områden,!i!motsats!till!(2)!de!
behandlade!områdena!var!ytterst!få!mygglarver!överlever!till!vuxenstadiet!och!därför!
aldrig!når!ut!i!den!omgivande!miljön,!och!således!koncentreras!deras!döda!kroppar!på!
mycket!mindre!ytor!(dvs.!koncentrerade!till!de!fuktiga/vattenfyllda!depressioner!som!
finns!kvar!i!terrängen!efter!översvämningsvattnet!har!sjunkit).!Vi!har!därför!inom!
ramen!för!uppdraget!att!utreda!de!eventuella!effekterna!av!BtiLbehandling!på!olika!
!
7!
nivåer!i!ett!ekosystem,!valt!att!provta!både!land/markLlevande!predatorer!(spindlar,!
skalbaggar!mm.)!och!nedbrytare/detrivorer!(hoppstjärtar,!daggmask,!hornkvalster!
mm).!
1.6)+Stabila+isotoper+som+verktyg+att+utreda+effekten+av+myggbekämpning+på+
näringsväven+
Boisvert!och!Boisvert!(2000)!nämner!att!analyser!av!stabila!isotoper!kan!ge!en!inblick!i!
eventuella!ekosystemeffekter!till!följd!av!långvarig!användning!av!Bti,!men!oss!
veterligen!har!detta!inte!gjorts.!Analyser!av!stabila!isotoper,!framförallt!13C!och!15N!
används!flitigt!för!att!studera!näringsvävar!och!trofiska!interaktioner!(exempelvis!
vanderZanden!och!Rasmussen!2001;!Gratton%et%al.!2008;!Hoekman%et%al.!2012).!Metoden!
utnyttjar!skillnader!i!isotopsignal!(förhållandet!mellan!12C!och!den!tyngre!isotopen!13C!
och!mellan!14N!och!15N)!som!uppstår!som!följd!av!det!faktum!att!organismernas!enzymL
system!som!är!inblandade!i!nedbrytningen!av!proteiner!och!kolhydrater!diskriminerar!
mot!den!tyngre!isotopen!då!enzymerna!har!en!större!affinitet!för!den!lättare!isotopen.!
De!tyngre!isotoperna!(13C!och!15N)!anrikas!därmed!i!organismerna!och!förhållandet!
mellan!båda!isotoperna,!som!uttrycks!som!ett!δLvärde!ändras.!Kunskapen!om!stabila!
isotoper!har!sedan!länge!utnyttjats!för!att!studera!trofiska!samband!och!för!att!spåra!
ursprunget!av!kolet!i!organismerna!(Peterson!och!Fry!1987;!Post!2002).!!Kol!från!
akvatiska!primärproducenter!(till!exempel,!Fig!1:!”algae”)!skiljer!sig!avsevärt!från!det!
med!terrestert!ursprung!(till!exempel,!Fig.!1:!”leaves”)!genom!att!vara!mindre!anrikat!
med!den!stabila!isotopen!13C.!Likaså!ökar!den!relativa!andelen!15N!för!organismer!på!
högre!trofiska!nivåer.!Kväveisotopsignalen!berättar!därmed!något!om!på!vilken!trofisk!
nivå!som!en!organism!befinner!sig!(Petersen!and!Fry!1987).!En!organisms!isotopsignal!
ger!således!ett!integrerat!mått!på!de!födoresurser!som!organismen!använder!och!kan!
användas!för!att!undersöka!långtidseffekter!på!näringsvävens!tillstånd!och!struktur.!
Dessutom!förväntar!vi!oss!att!VectoBac®LG,!som!består!till!stor!del!av!majs,!har!en!
avvikande!isotopsignal!då.!Majs!är!en!så!kallad!C4Lväxt!som!uppvisar!en!betydligt!lägre!
fraktionering!av!kolet!under!fotosyntesen!än!C3Lväxter,!som!omfattar!de!allra!flesta!
växter!i!den!svenska!naturen.!Som!följd!av!detta!har!C4Lväxter!en!betydligt!lägre!
anrikning!(δ)!av!13C!(–9!till!–16‰)!än!C3Lväxter!(–23!till!–33‰).!Majs!har!en!δ13C!av!ca!
–10!till!–11!‰!och!skiljer!sig!därmed!väsentligt!från!de!andra!(C3)!växterna!som!växer!
på!översvämningsmarkerna!utmed!Nedre!Dalälven.!!Detta!gör!att!den!av!majsens!
isotopsignal!lätt!kan!spåras!i!näringsväven.!Inom!detta!projekt!har!vi!analyserat!bland!
annat!hornkvalster!och!maskar!i!de!fuktiga!markerna,!samt!spindlar!för!att!mäta!om!det!
sker!en!långsiktig!inkorporering!av!kol!från!VectoBac®LG!i!sumpmarksfaunan.!Dessa!
organismgrupper!utgör,!vid!sidan!om!flygande!insekter,!en!viktig!trofisk!länk!till!
fågelfaunan!i!området.!Dessa!organismer!ger!tillsammans!svar!på!frågan!om!effekter!av!
behandlingen!med!Vectobac®!går!att!spåra!i!markens!och!landlevande!evertebratfauna.!!
Genom!att!karakterisera!isotoper!av!13C!i!Aedes%sticticus!och!deras!födoresurser!i!vattenL
samlingarna,!till!ex.!alger,!lövdetritus,!får!vi!en!inblick!i!vilken!omfattning!myggorna!kan!
!
8!
spåras!i!den!terrestra!näringsväven.!Vidare!indikerar!dessa!analyser!i!vilken!omfattning!
myggornas!födoresurser!är!av!akvatiskt!eller!av!terrestert!ursprung.!Vi!studerar!även!
om!för!alger!och!bakterier!specifika!fleromättade!fettsyror!(PUFA)!ger!en!bättre!inblick!i!
myggornas!kvalitet!som!födoresurs!för!högre!trofiska!nivåer!(Goedkoop%et%al.!2000;!Arts%
et%al.!2009).!Essentiella!fleromättade!fettsyror!av!omegaL3Ltyp!(t.ex.!EPA)!produceras!
enbart!av!alger!och!är!viktiga!för!organismers!tillväxt!och!reproduktion.!Vissa!fettsyror!
är!också!specifika!för!alger,!respektive!för!bakterier!och!förekomst!i!översvämningsL
myggor!kan!därför!ge!en!indikation!om!deras!koppling!till!dessa!födoresurser!
(Goedkoop%et%al.!2000).!Denna!kvalitet!ska!jämföras!med!den!från!andra!akvatiska!
insekter!och!spindlar.!Genom!att!kvantifiera!anrikningen!av!15N!i!spindlar!av!samma!arter!
får!vi!en!inblick!i!skillnaderna!i!näringsvävens!längd!mellan!behandlade!och!
kontrollområden.!
1.7)+Nyckelfrågor+
Förutom!Naturvårdverkets!övervägande!frågor!om!ekologiska!och!eutrofierings!
effekter,!uppdraget!omfattade!följande,!mer!specifika,!nyckelfrågor:!
1) Bidrar!larver!av!stickmyggan!Aedes%sticticus%till!en!ökad!kvalitet!i!födoresurs!för!
landlevande!evertebrater?!
2) Hur!ser!isotopsignalen!av!Vectobac®LG!ser!ut!i!förhållande!till!andra,!naturliga!
födoresurser?!!
3) Vilken!är!effekten!av!BtiLbehandlingen!av!översvämningsområden!på!
nyckelorganismers!isotopsignal!(13C!och!15N),!samt!på!näringsvävens!struktur!
och!komplexitet?!!
+
2)+Metodik+
2.1)+Nedre+Dalälven+
Miljön!kring!Nedre!Dalälven!karakteriseras!av!ett!flackt!landskap,!våtmarker!och!andra!
områden!anslutna!till!älven!är!starkt!påverkade!av!återkommande!årliga!
översvämningar.!Sådana!tillfällen!med!hög!vattenföring!och!följande!översvämning!kan!
inträffa!flera!gånger!under!loppet!av!en!växtsäsong.!Områdets!höga!artrikedom!och!det!
faktum!att!det!är!hemvist!för!många!hotade!arter!gör!det!mycket!värdefullt!ur!
naturvårdssynpunkt!varför!stora!arealer!också!utgörs!av!skyddad!natur.!På!grund!av!de!
extremt!höga!tätheterna!av!stickmyggor!har!kläckningsområdena!i!Nedre!Dalälven!
behandlats!med!Bti!sedan!år!2002.!!De!lokaler!som!användes!i!studien!är!de!samma!som!
Biologisk!Myggkontrol!(www.mygg.se)!använder!i!sitt!egenkontrollprogram.!Lokalerna!
ligger!i!och!omkring!Färnebofjärdens!nationalpark!(Fig.!2,!Tabell!1)!och!utgörs!av!öppna!
översvämingsängar%som!påverkas!av!områdets!periodiska!översvämningar.!Material!för!
analys!av!stabila!isotoper!samlades!in!från!fem!obehandlade!referensområden!och!fem!
områden!som!tidigare!år!vid!upprepade!tillfällena!(från!och!med!2002)!har!behandlats!
med!Bti.!!
!
9!
!
B1#
B2#
K3#
B4#
B3#
B5#
K4#
K5#
K2#
K1#
!
B# Behandladeområde#
K# Kontrolområde#
!
Figur%2:!Karta!över!kontrollområden!(K)!och!Vectobac®Lbehandlade!områden!(B)!grupperade!i!par!
efter!nummer!(1!–!5).!K1!=!Göknäset,!K2!=!Rönnsmyran,!K3!=!Kyrkänget,!K4!=!Hamrevallen,!K5!=!
Gångbroholmen.!!B1!=!Koversta,!B2!=!Fängsjön,!B3!=!Fågle,!B4!=!Ista!1,!B5!=!Ista!2.
!
!
10!
Tabell&1:&Kontrollområden!(K)!och!Vectobac®5behandlade!områden!(B)!grupperade!i!par,!med!information!om!dominerande!jord5!och!vegetationstyper.!!
Paren!153!omfattar!våtmarken!dominerade!av!Carex!och!gräs,!medan!paren!152!även!karaktäriseras!av!Salix!(sälg).!Paren!455!karaktäriseras!av!mossor,!
framförallt!Sphagnum,!som!saknas!i!paren!153!
Typ
K
B
K
B
K
B
K
B
K
B
Par
1
1
2
2
3
3
4
4
5
5
Lokalnamn
Gök
Koversta
Rönn
Fängsjö
Kyrk
Fågle
Ham
Ista 1
Gång
Ista 2
Jorddjup
(m)
Dominerande jordarter
Jordart 1
Jordart 2
1 - 10
1 - 20
5-20
5-20
3 - 20
5 - 20
3 - 10
5 - 10
10 - 20
10 -20
Sandig morän
Sandig morän
Sandig morän
Sandig morän
Sandig morän
Sandig morän
Sandig morän
Glaciallera
Kärrtorv
Glaciallera
Glaciallera
Kärrtorv
Glaciallera
Glaciallera
Svämlera
Glaciallera
Glaciallera
Sandig morän
Kärrtorv
Markvegetation - % täckning
h.ö.h.
(m)
55
55
55
55
55
60
55
60
55
60
Gräs
Mossor
Sphagnum
86
86
88
92
10
44
54
34
52
17
13
8
8
2
84
56
14
40
5
34
0
5
0
0
0
0
29
22
42
46
0
0
0
0
0
0
20
22
42
46
!
!
!
Carex sp.
11!
Salix %
täckning
5
10
5
8
0
0
0
5
0
17
2.2)$Provtagning$
Insamlingen*av*organismer*för*analys*av*stabila*isotoper*genomfördes*22624*juli*2014,*
ca*två*veckor*efter*årets*andra*kläckningsperiod*och*efterföljande*bekämpningsinsats*
som*ägde*rum*9610*juli.*Vid*tillfället*för*insamlingen*hade*vattnet*redan*sjunkit*bort*och*
områdena*var*relativt*torra.*Ett*andra*besök*i*gjordes*11612*augusti*för*en*
kompletterande*provtagning*av*hoppstjärtar*(Collembola)*samt*jordprover*från*varje*
lokal,*och*akvatisk*biofilm*från*växter*i*Dalälven,*närliggande*till*våra*lokaler.*
Spindlar*av*arten*kärrspindel*(Dolomedes+fimbriatus)*samt*individer*av*familjen*
vargspindlar*(Lycosidae)*valdes*som*representanter*för*olika*födostrategier.*
Kärrspindlar*samlades*in*genom*att*visuellt*söka*efter*individer*som*fångades*in*och*
förvarades*i*individuella*burkar.*Individer*från*familjen*vargspindlar*(Lycosidae)*
samlades*in*genom*att*svepa*vegetationen*med*en*slag*håv*nära*marknivå.*Med*denna*
metod*fick*vi*även*juvenila*kärrspindlar*som*samlades*in*om*antalet*vuxna*var*lågt.*För*
att*få*ett*representativt*prov*var*målsättningen*att*samla*in*åtminstone*5*individer*per*
grupp*och*lokal.*Alla*infångade*spindlar*hölls*levande*i*individuella*burkar*och*
förvarades*kallt*och*mörkt*tills*fortsatt*bearbetning*på*laboratoriet.*
Organismer*från*den*markbundna*näringsväven*samlades*in*genom*utdrivning*av*
jordprover.*Jordprover*togs*både*från*tuvor*samt*från*de*lite*fuktigare*partierna*mellan*
tuvorna.*Om*lokalen*inte*hade*en*tuvig*karaktär*togs*proverna*från*högre*torrare*och*
lägre*fuktigare*partier*så*långt*detta*var*möjligt.*Två*tuvor*från*varje*lokal*skars*av*med*
en*spade*och*ett*prov*på*ca*0.5*m3*skars*ut.*Eventuella*maskar*som*hittades*under*
denna*procedur*sparades*i*en*burk*med*jord.*Två*prover*mellan*tuvorna*togs*med*en*
jordprovtagare.*Alla*prover*förvarades*kallt*fram*till*utdrivning*av*markfauna.*Proverna*
från*tuvorna*extraherades*över*Tullgren6trattar*i*totalt*tre*dygn,*proverna*från*de*lägre*
områdena*extraherades*vått*genom*att*proven*lades*ovan*vattenfyllda*trattar*och*djuren*
samlades*upp*i*vattenfyllda*rör.*Under*utdrivningen*plockades*djuren*dagligen*och*
förvarades*kallt.*För*att*samla*hoppstjärtar*togs*ett*stort*jordprov*(ca*25*cm3)*och*
placerades*i*ett*spann*med*vatten,*hoppstjärtarna*plockades*i*fält*då*de*flöt*upp*till*ytan.**
Under*en*rekognosceringstur*till*lokalerna*bedömdes*kråkklöver*(Potentilla+palustris)*
samt*Carex6arter*vara*de*dominerande*växterna*som*även*var*möjliga*att*hitta*på*varje*
lokal.*Blad*från*kråkklöver*och*den*dominerande*carex6arten*samlades*in*och*
förvarades*kallt.*För*att*få*ett*representativt*prov*togs*blad*från*många*individer*över*
ett*större*område.**Vid*det*andra*besöket*togs*5*stycken*jordprover*per*lokal.*Eventuell*
biofilm*samlades*in*genom*att*växter*skars*av*nära*marknivå*och*lades*i*1l6burkar*fyllda*
med*destillerat*vatten.*I*de*fall*våra*provtagningsområden*inte*låg*långt*ifrån*älven*
samlade*vi*även*stjälkar*med*biofilm*från*vattenlevande*växter*i*närheten*av*lokalen.*
Till*följd*av*en*mindre*översvämning*strax*innan*vår*provtagningsperiod*var*det*möjligt*
för*personal*från*bolaget*”Biologiskt*myggkontroll”*att*samla*i*några*vuxna*myggor*
framkläckta*från*larver.*Larverna*samlades*ifrån*ett*av*våra*provtagningsområden*
(Ista).*Eftersom*dessa*myggor*var*nykläckta*och*ännu*inte*hade*ätit*som*vuxna,*så*
!
12!
speglar*deras*isotopsammansättning*helt*och*hållet*den*föda*som*de*hade*tillgång*till*
som*larv,*dvs.*i*vattenpölarna*på*översvämningsområdena.***
2.3)$Provberedning$och$analys$
Insamlade*organismer*sorterades*i*följande*taxonomiska*grupper:*juvenila*och*vuxna*
kärrspindlar*(Dolomedes+fimbriatus),*vargspindlar*(Lycosidae+sp.),*hornkvalster*(Acari:*
Oribatidae),*övriga*kvalster,*hoppstjärtar*(Collembola),*daggmaskar*(Lumbricidae)*och*
småringsmaskar*(Enchytraeidae),*samt*juveniler*(d.v.s.*larvstadier)*av*fjädermyggor*
(Diptera:*Chironomidae*och*harkrankar*(Diptera:*Tipulidae)*och*skalbaggarna*som*
tillhör*kortvingar*(Coleoptera:*Staphylinidae).*I*väntan*på*infrysning*förvarades*
organismerna*kallt*utan*tillgång*till*mat.*De*provtagna*grupperna*representerar*de*
viktigaste*funktionella*komponenterna*i*den*marknära*näringsväven,*d.v.s.*(i)*maskar*
(inklusive*både*den*vanliga*daggmasken*och*fukttoleranta*småringsmaskarna),*som*
livnär*sig*på*växtmaterial,*alger,*bakteriemattor*med*mera,*(ii)*mikrodetrivorna*
(hoppstjärtar*och*hornkvalster),*som*äter*svamp*(framförallt*hornkvalsterna)*samt*död*
växt6*och*djur*material,*(iii)*rovkvalster*(andra*kvalster*förutom*hornkvalster),*(iv)*
större*mark6levande*rovdjur,*som*spindlar*och*skalbaggarna,*och*(v)*akvatiska*och*
semi6akvatiska*larver*av*tvåvingar*(fjädermygg6*och*harkrankslarv),*som*också*livnär*
sig*på*en*blandning*av*bakterier,*alger*och*dött*organiskt*material.**Det*flesta*grupperna*
samlades*in*från*samtliga*våtmarker,*förutom*daggmaskar*och*harkrankslarver*som*
saknades*från*endast*566*områden*(Tabell*2).*
Tabell!2:!Antalet!våtmarker!inom!Vectobac®8behandlade!områden!och!kontrollområden!(kontroll!och!
behandlade)!från!vilka!olika!organismgrupper!samlades!in.!
Taxonomisk!grupp!
Daggmaskar!
Småringsmaskar!
Hoppstjärtar!
Hornkvalster!
Fjädermyggor!larv!
Harkrankslarver!
Predatoriska!
kvalster!
Kortvingar!!
Kärrspindlar!
Vargspindlar!
Kontroll!
2!
5!
5!
5!
5!
2!
Behandlade!
3!
5!
5!
5!
5!
4!
5!
5!
5!
5!
5!
5!
5!
5!
*
Biofilmen*från*de*insamlade*växterna*borstades*försiktigt*av*i*det*vatten*de*förvarats*i.*
Detta*vatten*filtrerades*sedan*genom*Whatman*glasfiberfilter*för*att*fånga*
biofilmassocierade*alger*och*andra*mikrober.*1,562,5*deciliter*vatten*filtrerades*
beroende*på*hur*snabbt*porerna*i*filtret*täpptes*igen.*Filtren*inspekterades*sedan*för*att*
ta*bort*eventuella*större*partiklar*och*lades*i*4*ml*rör.*
!
13!
Allt*erhållet*material*frystes*i*flytande*kväve*(–196*°C)*och*förvarades*i*frys*tills*
frystorkning*utfördes.*Vid*tidpunkten*för*infrysning*var*alla*organismer*förutom*
Staphyliniderna*levande.*Efter*frystorkning*vägdes*prover*in*och*paketerades*i*5x9*mm*
tennkapslar.*Större*djur*och*växter*finfördelades*och*homogeniserades*innan*invägning*
för*att*erhålla*ett*representativt*delprov.*Målvikterna*vid*invägningen*var*1,25*mg*för*
evertebrater,*3,48*mg*för*växter*och*6*mg*för*jord.*För*filtren*med*biofilm*togs*10*
stycken*4*mm*diskar*per*filter*med*en*håltagare*och*staplades*i*tennkapslar.*Tre*prover*
med*blanka*filter*vägdes*in*för*att*erhålla*signalen*från*själva*filtren.*För*att*erhålla*
variationen*i*de*primära*födoresursernas*isotopsignal*analyserades*tre*replikat*av*
växterna*och*jorden*från*varje*lokal.*Detta*kunde*tyvärr*inte*göras*för*biofilmen.*
Proverna*analyserades*med*avseende*på*stabila*isotoper*av*kol*och*kväve.*Analyserna*
utfördes*av*Stable*Isotope*Facility*vid*University*of*California.*För*fasta*prover*(exkl.*
Glasfiberfilter,*markprover,*sediment,*se*nedan)*analyserades*med*avseende*på*13C*och*
15N*med*en*PDZ*Europa*ANCA6GSL*elementanalysator*utrustad*med*en*PDZ*Europa*206
20*isotopkvot*masspektrometer*(Sercon*Ltd.,*Cheshire,*UK).*I*analysen*förbränns*
proverna*vid*1000°C,*renas*upp*och*analyseras*med*masspektrometri*(se*Lau+et+al.*
(2014)*för*detaljer).*Isotopkvoten*beräknas*enligt*en*internationell*standard*där*
förhållandet*mellan*den*lätta*och*tunga*isotopen*i*organismerna*jämförs*med*den*för*
internationella*standarder,*d.v.s*förhållandet*mellan*C6isotoper*i*kalksten*(Vienna Pee
Dee Belemnite) och*förhållandet*mellan*kväveisotoper*i*luften.*Isotopkvoter*beräknas*
enligt*följande*formell:*(Rprov/Rstandard)*–*1]*x*1000,*där*R*=*13C:12C*eller*15N:14N.*
Precisionen*för*upprepade*analyser*är*0,03‰*för*δ13C*och*0,20‰*för*δ15N.*
Ett*stickprov*på*nykläckta*adulta*översvämningsmyggor*analyserades*med*avseende*på*
fettsyrasammansättning*enligt*de*metoder*som*beskrivs*i*Lau+et+al.*(2012).*
4.4)$Statistisk$analys$
Innan*statistisk*analys*delades*behandlade*översvämningsområden*och*obehandlade*
kontrollområden*in*i*5*par*baserat*på*markens*beskaffenhet*och*vegetationens*
sammansättning*(Tabell*1,*Figur*2).*Information*om*markens*beskaffenhet*erhölls*från*
Sveriges*Geologiska*Undersökning*(SGU),*medan*en*bedömning*av*vegetationens*
sammansättning*gjordes*på*plats*i*de*olika*områdena*(3*rutor*motsvarande*5*m2*
vardera).*Användningen*av*dessa*parade*områden*täcker*in*variation*mellan*områdena,*
särskilt*vad*gäller*vegetationens*beskaffenhet,*som*annars*kunde*ha*dolt*effekter*av*
myggbehandling.*Tre*ansatser*användes*för*att*utvärdera*isotopdata:*
1) Isotopdiagram+(”biplots”):*Diagram*där*δ*13C*för*varje*prov*avsattes*mot*dess*δ*15N*
producerades*med*“SIAR”,*som*är*del*av*programmet*R*(SIAR:*Stable*Isotope*
Analysis*in*R*(version*4.1.3)).*Dessa*diagram*visar*likheten*av*olika*födokällor*till*
olika*grupper*av*evertebrater.*Vid*framtagandet*av*dessa*isotopdiagram*slogs*data*
från*de*5*kontrollområden*ihop.*Likaså*slogs*data*för*de*5*behandlade*områdena*
ihop.*Detta*resulterade*i*två*diagram*som*summerar*data*för*de*behandlade6*och*
kontrollområden.*För*att*skapa*en*bättre*översikt*over*datamaterialet*förenklades*
!
14!
diagrammen*ytterligare*genom*att*slå*ihop*olika*taxonomiska*grupper*till*följande*
funktionella*grupper:*mikrodetritivorer*(hornkvalster*och*hoppstjärtar),*maskar*
(daggmaskar*och*småringsmaskar),*semi6akvatiska*tvåvingar*(fjädermyggor*och*
harkrankar),*samt*predatoriska*skalbaggar*(Staphylinidae)*och*rovkvalster*(övriga*
Acari).*För*födoresurser*plottades*medelvärden*(±*standardavvikelse)*för*de*fem*
områdena*i*varje*kategori.*För*Vectobac®*och*vuxna*myggor*plottades*medelvärden*
(±*standardavvikelse)*för*3*upprepade*analyser.***
2) Isotopic+Niche+Space:*Organismernas*nischutrymme,*som*bestäms*av*deras*
isotopsammansättning,*ger*för*behandlade*områden*och*obehandlade*
kontrollområden*en*skattning*av*variationen*i*deras*isotopsammansättning.*
Isotopnichutrymmet*beräknas*som*den*standardiserade*arean*på*en*elips*
(Standardised*Elips*Area,*SEA)*för*samtliga*arter*i*δ13C6*δ15N*diagrammet*för*de*
olika*typer*av*områden*(Jackson+et+al.*2011).*Den*standardiserade*elipsen*omfattar*
ca*40*%*av*alla*data*och*kan*användas*för*att*uppskatta*den*av*isotoperna*bestämda*
nischen*för*organismsamhällena*(Jackson+et+al.*2011).****
3) Signifikanstester:*Statistisk*signifikans*och*skillnader*mellan*behandlade*områden*
och*obehandlade*kontrollområden*(tabell*1)*gjordes*med*parade*t6tester*i*
programmet*JMP*(Version.*11.0,*SAS*institute).*Tester*gjordes*inte*för*de*
organismgrupper*(se*tabell,*2)*som*saknade*tillräcklig*replikering*i*de*olika*typerna*
av*områdena.*Alla*tester*är*ensidiga,*för*att*testar*hypoteserna*att*δ*13C*efter*
behandling*med*Vectobac®*ändras*i*riktning*mot*värden*av*Vectobac®*(dvs.*mot*
mindre*negativa*värden),*samt*att*δ15N*ändras*mot*ökade*värden,*som*en*
indikation*av*ökad*trofisk*komplexitet.**
**
3)$RESULTAT$OCH$DISKUSSION$
3.1)$Isotopdiagram$
Isotopdata*för*behandlade*områden*och*icke*behandlade*kontrollområden*visas*i*figur*
3.*Diagrammen*visar*för*varje*typ*av*område*medelvärden*för*olika*taxa*av*evertebrater*
och*deras*födoresurser*(n=5),*d.v.s.*alger*från*översvämningsområden*och*sjöar,*samt*
VectobacG®*(n=3)*och*översvämningsmyggor*Aedes+sticticus*(n=3),*som*också*utgör*
potentiella*födoresurser.*Olika*taxoners*position*i*förhållande*till*födoresurser*utmed*Y6
axeln*(δ15N)*ger*en*inblick*i*vad*som*är*deras*huvudsakliga*föda*och*deras*position*i*
näringsväven*(föda*och*konsumenter*på*olika*trofiska*nivåer).*Organismernas*position*
utmed*X6axeln*(δ13C)*ger*en*inblick*i*den*relativa*betydelsen*av*olika*födotyper*för*
organismerna.*Figuren*visar*att*det*finns*en*del*iögonfallande*skillnader*i*
isotopsammansättning*mellan*taxa*i*behandlade*områden*och*kontrollområden.*Nedan*
förklaras*mer*ingående*vad*diagrammen*visar,*både*för*födotyperna*och*konsumenter.*
Sedan*fokuserar*vi*på*en*jämförelse*mellan*behandlade*områden*och*kontrollområden.**
!
!
15!
10
!
Kontrollområden!
8
!
!
4
15N
!
6
!
!
2
!
0
!
!
30
!
25
20
15
10
13C
!
!
Behandlade!områden!
8
!
!
15N
!
4
6
!
!
0
!
2
!
!
30
!
25
20
15
10
13C
!
!
!
!
M
Figur!3:!Diagram!som!visar!isotopdata!för!fem!kontrollområden!och!fem!Vectobac®8behandlade!
områden.!Födoresurser!visas!med!färgade!punkter!(±!95%!konfidensintervall),!medan!olika!
*
organismgrupper!visas!med!andra!symboler.**
!
16!
*
3.1.1)+Födotyper+(δ13C)+
1) Som*väntat*visar*C6isotopsignalen*att*Vectobac®*(den*rosa*punkten*i*figur*3)*har*
en*betydligt*mindre*negativ*signal*än*alla*andra*prover.*Detta*beror*på*att*
Vectobac®*är*gjort*på*majs,*som*är*en*C46växt.*C46växter*har*en*avvikande*
fotosyntesreaktion*jämfört*med*C36växter*och*har*fördelar*i*varma*klimat.*Då*få*
andra*växter*i*den*svenska*naturen*är*C46växter*ger*det*majsbaserade*Vectobac®*
således*en*för*ekosystemen*unik,*betydligt*mindre*negativt,*isotopsignal.*Denna*
avvikande*signal*ger*oss*en*möjlighet*att*spåra*VectobacG®*i*ekosystemen.**
2) Det*faktum*att*Vectobac®*avviker*i*isotopsignal*gör*att*de*övriga*punkterna*blir*
ihoptryckta*i*diagrammen*(Figur*3).*Trots*detta*visar*de*övriga*födoresurserna*
en*förväntad*fördelning*utmed*x6axeln,*med*mera*negative*värden*för*alg*
proverna*än*för*landväxterna.*Algproverna*är*dock*inte*så*negativa*som*rena*
algprover*((δ13C*=*ca*–30),*vilket*tyder*på*algproverna*också*innehöll*material*
med*ett*ursprung*i*landekosystemen*(t.ex.*organiska*partiklar*eller*fekalier*från*
evertebrater*som*livnär*sig*på*växtdelar).*Att*så*sker*är*inte*ovanligt*i*fältstudier*
av*isotoper*(Lepori+et+al.*2006).***
3) Intressant*är*också*att*jordproverna*visar*mera*negativa*δ13C6värden*än*
växtproverna,*förmodligen*som*en*följd*av*upprepade*översvämningstillfällen*i*
områdena*(Fig.*3).*Varje*gång*som*älvens*vatten*drar*sig*tillbaka*lämnar*det*
sannolikt*rester*av*organiskt*material*med*ett*akvatiskt*ursprung*(d.v.s.*alger,*
delar*av*vattenväxter*och/eller*amorft*material)*och*minskar*därmed*markens*
δ13C*signal*(exempelvis*Tockner+et+al.*1999;*Bastow+et+al.*2002;*Hein+et+al.*2003).***
4) δ13C*signalen*för*översvämningsmyggor*(medelvärdet*δ13C*=*627.8)*var*närmare*
signalen*för*landväxter*(627.6)*än*den*för*akvatiska*biofilmer*(29.9)*(Fig.*3).*
Detta*tyder*på*att*algproduktionen*i*biofilmer*i*de*tillfälliga*vattensamlingar*på*
översvämningsmarkerna,*där*mygglarverna*fullbordar*större*delen*av*sin*
livscykel,*är*låg.*Större*delar*av*den*föda*(kol)*som*mygglarverna*konsumerar*har*
sitt*ursprung*i*landekosystemen.*Förmodligen*förmedlas*denna*signal*av*
bakterier*som*bryter*ned*organiskt*material*och*utgör*den*huvudsakliga*födan*
för*mygglarverna*(Nilsson*1987).***
3.1.2)+Positionen+för+organismer+i+isotopdiagrammen++
1. Utmed*Y6axeln*(δ15N)*fördelar*sig*organismerna*enligt*ett*förväntat*mönster,*med*
organismer*som*livnär*sig*på*levande*och*dött*organiskt*material*(t.ex.*
mikrodetritivorer,*maskar*och*semi6akvatiska*tvåvingar)*längst*ned*och*
predatorer*(t.ex.*kvalster,*spindlar*och*skalbaggar)*högst*upp*(Figur*3).*Detta*
beror*att*en*anrikning*sker*med*varje*trofisk*nivå*genom*isotopfraktionering,*det*
vill*säga*att*organismernas*fysiologi*diskriminerar*mot*den*tunga*kväveisotopen*
(15N)*som*därmed*i*större*omfattning*anrikas*i*organismerna.*Detta*leder*till*
!
17!
högre*δ15N6värden*för*predatorer*än*för*primärkonsumenter*(växtätare*och*
detritivorer).*
2. Ett*intressant*resultat*är*att*mikrodetritivorer,*maskar*och*semi6akvatiska*
tvåvingar*alla*har*en*δ13C6signal*som*är*betydligt*mera*negativt,*d.v.s.*kring*625,*
än*de*landväxter*som*provtogs*(Figur*3).*Detta*visar,*i*likhet*med*det*mycket*
negativa*värdet*för*jordproverna,*att*en*stor*del*av*kolet*som*härstammar*från*
akvatisk*primärproduktion*(växtplankton,*påväxtalger,*amorft*material)*som*
deponerats*på*översvämningsområdena*under*högvattentillfällen,*inkorporeras*i*
den*terrestra*näringsväven.*Efter*deposition*inkorporeras*materialet*i*maskar,*
hoppstjärtar*och*andra*konsumenter*som*livnär*sig*denna*basresurs*(Tockner+et+
al.*1999;*Bastow+et+al.*2002).*Akvatisk*kol*kan*även*inkorporeras*i*
landekosystemens*näringsväv*genom*svärmande*akvatiska*insekter*som*utgör*
byte*för*terrestra*predatorer*eller*som*dör*i*landekosystemen*efter*parning*och*
blir*för*asätare*(Collier+et+al.*2002;*Akamatsu*och*Toda*2011).*****
3.1.3)+Jämförelse+mellan+isotopdiagrammen+från+behandlade+områden+och+kontrollområden++
Den*mest*väsentliga*skillnaden*mellan*behandlade*områden*och*kontrollområden*
(Figur*3,*se*även*Fig.*4)*var*att*δ13C6signalen*för*organismer*vid*näringsvävens*
bas,*särskilt*mikrodetritivorer*och*maskar,*har*skiftat*mot*mindre*negativa*
värden.*Detta*kan*inte*förklaras*med*förändringar*i*landväxternas*
isotopsammansättning,*som*inte*skiljde*mellan*behandlade*områden*och*
kontrollområden.*I*stället*är*det*troligt*att*förändringar*mot*mindre*negativa*
δ13C6värden*i*behandlade*områden*orsakas*av*de*två*födoresurser*som*endast*
förekommer*i*behandlade*områden,*Vectobac®G6associerad*majs*och*döda*
mygglarver*och*puppor*som*blir*kvar*i*översvämningsområdena*som*följd*av*
behandlingen*(i*stället*för*att*kläcka*och*flyga*ut).*Den*statistiska*signifikansen*av*
dessa*förändringar*behandlas*i*stycke*3.3*nedan.**
δ13C6signalen*för*organismerna*varierade*mellan*625*och*630*i*de*behandlade*
områdena*och*mellan*626*och*633*i*kontrollområdena*(Figur*3),*vilket*tyder*på*en*
förändring*i*födoresursers*isotopsignal*som*följd*av*behandlingen*(förändring*är*
signifikant,*parad*t6test*t+=*62.51,*df*=*8,+p+=*0.018).*Samtidigt*visar*behandlade*
områden*högre*maximumvärden*för*δ15N6signalen.*Detta*betyder*på*att*
organismer*med*samma*taxonomiska*tillhörighet*har*en*högre*trofisk*nivå*i*de*
behandlade*områdena*än*i*kontrollområdena.*Det*tyder*på*att*behandlade*
områden*har*en*högre*trofisk*komplexitet*(fler*trofiska*nivåer)*än*
kontrollområden.*Den*statistiska*signifikansen*av*dessa*förändringar*behandlas*i*
styckena*3.263.3*nedan.*
*
$
!
$
18!
3.2)$Isotopnischutrymmet$
Det*så*kallade*isotopnichutrymmet*har*beräknats*som*den*standardiserade*arean*på*en*
elips*(Standardised*Elipse*Area,*SEA)*för*samtliga*arter*i*δ13C6*δ15N*diagrammet*för*de*
olika*typer*av*områden*(Jackson*et*al.*2011).*Elipsdiagrammet*(Figur*4)*illustrerar*den*
ovan*nämnda*förskjutning*av*organismsamhällena*på*behandlade*områden*mot*lägre*
δ13C6värden*och*högre*δ15N6värden.*Dessutom*är*elipsen*för*behandlade*områden*
signifikant*mindre*än*för*kontrollområdena,*vilket*tyder*på*en*reduktion*i*det*totala*
nischutrymmet*i*behandlade*områden.*Det*innebär*att*primärkonsumenter*vid*
näringskedjans*bas*livnär*sig*på*en*smalare*resursbas*i*behandlade*områden.**
*
!
Kontroll!
!
!
Behandlade!
!
!
!
!
!
!
!
!
!
!
!
!
!
!
Figur!4:!Isotopbaserade!s.k.!nisch8elipser!för!kontrollområden!(svart)!och!Vectobac®8behandlade!
områden!(rött).!Figuren!visar!en!signifikant!minskning!i!den!totala!nischen!för!organismsamhällen!i!de!
behandlade!områdena!(parad!t8test:!t!=!81.95,!df!=!8,!p!=!0.043).!
$
3.3$Statistisk$analys$av$data$för$behandlade$områden$och$kontrollområden$$
Resultat*av*parade*t6tester*som*testar*om*det*finns*skillnader*mellan*δ13C*och*δ15N*för*
olika*evertebrater*i*behandlade*områden*och*kontrollområden*redovisas*i*tabell*3.*Nedan*
beskriver*vi*kort*huvuddragen*för*dessa*resultat*för*olika*djurgrupper.**
!
!
!
19!
Tabell!3:!Resultaten!ifrån!en8sidiga!parade!t"tester!för!olika!organismgrupper!som!testar!hypoteserna!
att!δ!13C!ändras!mot!mindre!negativa!värden!efter!behandling!med!Vectobac®,!samt!att!δ15N!ändras!
mot!ökade!värden.!Observera!att!inga!tester!gjordes!för!daggmaskar!eller!harkrankar,!då!dessa!inte!
hittades!i!samtliga!områden!(Tabell!2),!vilket!ledde!till!allvarliga!frihetsgradsförsluster.!Alla!tester!är!
gjorda!med!4!frihetsgrader.!Ns!anger!icke!signifikanta!resultat.!!
δ!13C
Group
Taxon
t
p-värde
t
p-värde
Maskar
Enchytraeidae (småringsmaskar)
6.42
<0.001
0.44
ns
Lumbriculidae (daggmaskar)
-
Alla maskar
4.23
0.001
1.49
0.086
Collembola (hoppstjärtar)
0.13
ns
0.07
ns
Oribatidae (hornkvalster)
2.27
0.026
2.75
0.014
Chironomidae (fjädermyggor)
1.43
ns
1.6
ns
Tipulidae (harkrankar)
-
Lycosidae (vargspindlar)
0.49
ns
0.25
ns
Dolomedes fimbriatus (kärrspindel)
2.23
0.028
3.48
0.004
Alla spindlar
2.3
0.025
2.62
0.015
Övriga Acari (dvs, rovkvalster)
-0.08
ns
0.64
ns
Staphylinidae (Kortvingar)
2.74
0.013
0.75
ns
Mikrodetrivorna
Tvåvingar
Spindlar
Andra-predatörer
+
+
!
δ!15N
+
20!
-
-
3.3.1+Daggmaskar+och+småringsmaskar++
1. En*signifikant*skillnad*fanns*mellan*δ13C6signalen*om*data*för*både*daggmaskar*
(Aporrectodae)*och*småringsmaskar*(Enchytraedae)*slogs*ihop*(figur*5).*Även*data*
för*endast*småringsmaskar*visade*på*signifikant*högre*δ13C6värden*för*behandlade*
områden*än*för*kontrollområden*(Figur*5).*För*endast*daggmaskar*fann*vi*ingen*
signifikant*skillnad,*vilket*berodde*på*ett*lägre*antal*frihetsgrader*som*följd*av*att*
daggmaskar*inte*påträffades*på*varje*område.**
2. Resultaten*pekar*mot*högre*δ15N6värden*för*daggmaskar*i*behandlade*områden*
(Figur*5),*men*detta*kunde*inte*testas*av*samma*anledning*som*beskrivits*ovan*för*
δ13C.*Småringsmaskar*visade*inte*samma*trend*mot*högre*δ15N6värden*och*
skillnaden*mellan*områdena*var*inte*signifikant.*Även*en*sammanslagning*av*data*
för*båda*grupper*av*maskar*visade*inte*någon*signifikant*skillnad*mellan*
behandlade*områden*och*kontrollområden.**
3. De*statistisk*signifikanta*skillnaderna*i*δ13C*(Fig.*5)*stödjer*det*som*
isotopdiagrammen*(Figur*364)*visar,*nämligen*att*isotopvärdena*för*maskar*rör*sig*
mot*mindre*negativa*värden,*d.v.s.*bort*från*kolsignalen*för*de*akvatiska*
födoresurserna*och*mot*kolisotopsignalen*för*Vectobac®.*Sannolikt*är*det*en*effekt*
av*den*upprepade*appliceringen*med*Vectobac®,*dels*direkta*effekter*genom*
tillförseln*av*en*kolkälla*med*ett*lågt*δ13C6värde,*dels*indirekt*genom*de*stora*
antalen*döda*larver/puppor*av*översvämningsmyggor*som*blir*kvar*efter*
Vectobac®6appliceringen.***
!
-24
-26
-28
Aporrectodea ∂15N
-22
Småringsmaskar'δ15N' Daggmaskar'δ15N'
-30
-22
***
-24
-26
-28
Enchytraeidae ∂15N
Enchytraeidae ∂13C
Småringsmaskar'δ13C'
Aporrectodea ∂13C
Daggmaskar'δ13C'
Mean(WORMS-C) & 2 more vs.Mean(Aporrectodea
group & group
d15N) & 2 more vs. g
-28
All worms ∂15N
-26
**
Samtliga'maskar'δ15N'
All worms ∂13C
Samtliga'makar'δ13C'
-24
!
4
3
2
1
0
4
!
3
2
1
0
-30
-22
5
-30
4
"
3
2
1
0
Reference Treated
Treated
Reference
Treated
Reference
Kontroll'''''''Behandlade'
Kontroll'''''''Behandlade'
!
Wetland
group Wetland
' Type
' Type
Figur!5:!Medelvärden!(±!1!standard!avvikelse)!för!∂13C!(vänster)!och!∂15N!(höger)!för!Aporrectodae!
(daggmaskar),!Enchytraeidae!(småringsmaskar)!och!samtliga!maskar!(båda!grupper!ihopslagna)!i!
Vectobac®8behandlade!områden!och!kontrollområden.!*p!<!0.05,!**p!<!0.01,!***p!<!0.001,!!!=!0.1!>!
p!>!0.05,!"!=!ej!signifikant,!!=!ingen!test!möjlig!som!följd!av!för!få!frihetsgrader.!!
!
21!
Reference
!
3.3.2
Hoppstjärtar+och+hornkvalster+(Mikrodetrivorer)+
1) Ingen*skillnad*i*varken*δ13C*eller*δ15N*observerades*för*hoppstjärtar*från*
behandlade*områden*och*kontrollområden*(Figur*6).****
2) En*signifikant*förändring*i*både*δ13C*och*δ15N6signal*observerades*för*hornkvalster.*
Hornkvalster*från*Vectobac®6behandlade*områden*hade*högre*δ13C*och*högre*δ15N*
än*kontrollområdena*(Figur*6).***Förskjutningar*i*δ13C6signalen*mot*högre*(d.v.s.*
mindre*negativa)*värden*liknade*den*som*vi*fann*för*småringsmaskarna,*vilket*
sannolikt*är*en*effekt*av*tillförseln*av*födoresurser*i*form*av*Vectobac®*och*döda*
larver*av*Aedes+sticticus*(se*ovan).*****
3) De*observerade*ökningarna*i*δ15N*för*hornkvalster*tyder*på*fler*eller*mindre*
effektiva*fraktioneringar*av*kvävet*mellan*trofiska*nivåer*innan*det*inkorporeras*i*
kvalsterbiomassa*(se*nedan).**
*
*
Mean(Oribatidae
Mean(Collembola d13C) & Mean(Oribatidae
d13C) vs.d15N)
group&&Mean(Collembol
group
group
!
3.0
!
Collembola ∂15N
Hoppstjärter'δ15N'
Collembola ∂13C
Hoppstjärter'δ13C'
-22
-24
-26
-28
1.5
1.0
0.5
4
Oribatidae ∂15N
Hornkvalster'δ15N'
Oribatidae ∂13C
Hornkvalster'δ13C'
*
-24
-26
-28
-30
2.0
0.0
-30
-22
2.5
***
3
2
1
0
Reference Reference
Treated
Treated
Kontroll''''''''''''''''''''Behandlade'
Type
group Wetland''''
Reference
Treated
Kontroll''''''''''Behandlade'
Wetland''''
Type
Figur!6:!Medelvärden!(±!1!standard!avvikelse)!för!∂13C!(vänster)!och!∂15N!(höger)!för!Collembola!
(hoppstjärtar)!och!Oribatidae!(hornkvalster)!i!Vectobac®8behandlade!områden!och!
kontrollområden.!*p!<!0.05,!**p!<!0.01,!***p!<!0.001,!!!=!0.1!>!p!>!0.05,!"!=!ej!signifikant,!!=!
ingen!test!möjlig!som!följd!av!för!få!frihetsgrader.!!
*
!
*
22!
Referen
!
*
3.3.3
SemiQakvatiska+larver+av+tvåvingar+(Diptera)++
+
1) Inga*signifikanta*skillnader*i*isotopsammansättning*observerades*för*
fjädermygglarver*insamlade*i*behandlade*områden*och*kontrollområden*(Figur*
7).**
2) För*harkrankslarver*fanns*en*trend*mot*en*mera*negativ*δ13C6signal*i*behandlade*
områden,*men*eftersom*dessa*larver*endast*kunde*hittas*i*två*av*
kontrollområdena*var*antalet*replikat*för*lågt*för*att*testa*skillnaderna*statistiskt*
(Tabell*2).*Trenden*är*dock*den*omvända*jämfört*med*den*för*maskar*och*
hornkvalster*(Figur*7,*Tabell*2).**
*
Mean(Chironomidae
d15N) && Mean(Tipulida
Mean(Chironomidae
d13C) & Mean(Tipulidae
d13C) vs. group
*
group
group
Chironomidae larvae ∂15N
!
-22
Fjädermyggor'δ15N'
Chironomidae larvae ∂13C
Fjädermyggor'δ13C'
!
-24
-26
-28
-30
3
2
1
0
!
6
Tipulidae larvae ∂15N
-22
Harkrankar'δ15N'
Tipulidae larvae ∂13C
Harkrankar'δ13C'
4
-24
-26
-28
!
5
4
3
2
1
-30
0
Reference Reference
Reference
Treated
Kontroll'''''''''Behandlade'
Wetland Type
''''
Treated
Treated
Kontroll''''''''''''''''''''Behandlade'
group Wetland Type
''''
Figur!7:!Medelvärden!(±!1!standard!avvikelse)!för!∂13C!(vänster)!och!∂15N!(höger)!för!Chironomidae!
(fjädermyggor)!och!Tipulidae!(harkrankar)!i!Vectobac®8behandlade!områden!och!kontrollområden.!
*p!<!0.05,!**p!<!0.01,!***p!<!0.001,!!!=!0.1!>!p!>!0.05,!"!=!ej!signifikant,!!=!ingen!test!möjlig!som!
följd!av!för!få!frihetsgrader.!
!
23!
Referen
!
*
3.3.4
Spindlar++
+
1) Kärrspindlar*(arten*Dolomedes+fimbriatus)*visade*samma*skillnad*i*δ13C*och*δ15N*
(Figur*8)*som*den*som*observerades*för*andra*djurgrupper*(Figur*5*och*6).*Även*
för*kärrspindlar*noterades*högre*δ13C*och*δ15N6värden*i*behandlade*områden*än*
i*kontrollområden.***
2) Vargspindlarna*visade*samma*trend*som*kärrspindlar,*men*skillnaderna*var*inte*
signifikanta*(Figur*8)*
3) Även*en*sammanslagning*av*data*för*båda*grupper*av*spindlar*visade*samma*
signifikanta*trender.**
*
!
Lycosidae ∂15N
-22
Vargspindlar!δ15N!
Lycosidae ∂13C
Vargspindlar!δ13C!
Mean(Lycosidae d13C) & 2 more vs.Mean(Lycosidae
group & group d15N) & 2 more vs. gro
-24
-26
-28
Dolomedes ∂15N
*
Kärrspindel!δ15N!
-22
-24
-26
-28
-30
*
All spiders ∂15N
-22
-24
-26
-28
-30
Reference
Treated
Kontroll!!!!!!!Behandlade!
Wetland
! Type
!
3
2
1
0
8
7
6
5
4
3
2
1
0
8
7
6
5
4
3
2
1
0
Reference Reference
Samtliga!spindlar!δ15N!
All spiders ∂13C
Samtliga!spindlar!δ13C!
Kärrspindel!δ13C!
Dolomedes ∂13C
-30
7
6
5
4
**
*
Treated
Treated
!!!Kontroll!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!Behandlade!
group Wetland
! Type
Figur!8:!Medelvärden!(±!1!standard!avvikelse)!för!∂13C!(vänster)!och!∂15N!(höger)!för!Lycosidae!
(vargspindlar)!och!Dolomedes*fimbriatus!(kärrspindel)!i!Vectobac®8behandlade!områden!och!
kontrollområden.!*p!<!0.05,!**p!<!0.01,!***p!<!0.001,!!!=!0.1!>!p!>!0.05,!"!=!ej!signifikant,!!=!
ingen!test!möjlig!som!följd!av!för!få!frihetsgrader.!
!
!
!
!
24!
Reference
!
*
3.3.5
Andra+predatorer++
+
1) Inga*skillnader*i*isotopkvoter*observerades*för*predatoriska*kvalster*från*
behandlade*områden*och*de*från*kontrollområden*(Figur*9).**
2) Även*för*larver*av*skalbaggar*som*hör*till*kortvingarna*(Staphylinidae*6*
kortvingar)*observerades*en*signifikant*trend*mot*högre*δ13C6värden*i*den*
behandlade*områdena*(Figur*9).*δ15N*för*denna*grupp*skiljde*sig*inte*mellan*
behandlade*områden*och*kontrollområden.***
*
*
Mean(Staphylinidae
d15N)
& Mean(Mites d15N)
Mean(Mites
d13C) & Mean(Staphylinidae
d13C) vs. group
& group
7
Predacious mites ∂15N
Rovkvalster'δ15N'
Rovkvalster'δ13C'
Predacious mites ∂13C
!
-22
-24
-26
-28
*
-22
Staphylinidae larvae ∂15N
Kortvingar'δ15N'
Kortvingar'δ13C'
Staphylinidae
larvae ∂13C
6
5
4
3
2
1
0
-30
-24
-26
-28
-30
!
5
!
4
3
2
1
0
ReferenceReference
Reference
Treated
Kontroll'''''''''Behandlade'
Wetland
Type
''''
Treated Treated
Kontroll''''''''''''''''''''Behandlade'
group Wetland''''Type
Reference
!
Figur!9:!Medelvärden!(±!1!standard!avvikelse)!för!∂13C!(vänster)!och!∂15N!(höger)!för!rovkvalster!och!
Staphylinidae!(skalbaggar)!i!Vectobac®8behandlade!områden!och!kontrollområden.!*p!<!0.05,!**p!<!
0.01,!***p!<!0.001,!!!=!0.1!>!p!>!0.05,!"!=!ej!signifikant,!!=!ingen!test!möjlig!som!följd!av!för!få!
frihetsgrader.!
!
!
!
!
25!
3.4 Fettsyraanalys$av$översvämningsmygglarver$$
Fettsyror*kan*användas*som*biomarkörer*då*de*assimileras*och*inkorporeras*i*
organismernas*vävnader*(se*Napolitano*1999)*och*för*att*vissa*fettsyror*är*essentiella*
för*organismernas*tillväxt*och*utveckling*(Brett*och*Müller6Navarra*1997;*Arts+et+al.*
2009).*26*olika*fettsyror*kunde*detekteras*i*larverna*(Tabell*4).*Vanligast*
förekommande*var*de*enkelomättade*fettsyrorna*oljesyra*(18:1ω9)*och*palmitolsyra*
(16:1ω7),*som*tillsammans*utgjorde*52%*av*fettsyrorna.*Dessa*fettsyror*är*vanligt*
förekommande*i*växtmaterial.*Palmitolsyra*är*t.ex.*vanlig*i*kiselalger*(Brett*och*Müller6
Navarra*1997;*Napolitano*1999;*Goedkoop+et+al.*2000;*Arts+et+al.*2009)*och*vissa*arter*
av*cyanobakterier*(Ahlgren+et+al.*1997).*Även*20:5ω3*(EPA),*som*utgjorde*nästan*5%*av*
fettsyrorna*i*mygglarverna*(Tabell*4),*är*en*fettsyra*som*är*vanligt*förekommande*i*
kiselalger.*Dock*anses*dessa*halter*som*lågt*i*jämförelse*med*andra*akvatiska*
organismer*(se*nedan).*
$
3.5$Huvudfrågorna$i$uppdraget$från$NV$
3.5.1+Mygglarvers+kvalitet+som+föda+för+landlevande+predatorer.*
Adulta*insekter*som*kläcker*från*akvatiska*ekosystem*utgör*en*viktig*och*högkvalitativ*
föda*för*predatorer*och*asätare*i*landekosystemen.*Att*dessa*insekter*utgör*en*
högkvalitativ*föda*beror*på*de*höga*halterna*av*långa*fleromättade*fettsyror,*särskilt*
20:5ω3*(EPA),*som*karaktäriserar*akvatiska*insekter.*Dessa*fettsyror*har*visat*sig*vara*
viktiga*för*tillväxt*och*reproduktion*hos*akvatiska*evertebrater*(Müller6Navarra*1995;*
Goedkoop+et+al.*2000;*Brett+et+al.*2009).*Dock*anses*dessa*halter*som*lågt*i*jämförelse*
med*andra*akvatiska*organismer,*där*306>50%*av*fettsyrorna*kommer*från*akvatiska*
alger*(Brett+et+al.*2009;*Komínková+et+al.*2012).*Mygglarverna*hade*också*låga*
koncentrationer*av*palmitolinsyra*(16:1ω7),*som*också*anses*vara*en*indikator*för*
kiselalger.**Isotopsignalen*visar*att*myggorna*har*en*δ13C6signal*som*ligger*närmare*den*
för*landväxter*än*för*akvatiska*alger,*vilket*tyder*på*att*deras*huvudsakliga*föda*ändå*
kommer*från*bakterier*och*växtmaterial*av*terrestert*ursprung.*Att*alger*inte*tycks*
utgöra*en*kvantitativt*viktig*födoresurs*för*myggorna*kan*beror*på*den*ringa*
produktionen*i*de*vattensamlingarna*som*finns*kvar*efter*översvämningsvattnet*har*
sjunkit,*som*ofta*ligger*djupt*(och*mörkt)*mellan*grästuvorna.**
Adulta*myggor*kan*utgör*under*kläckningsperioder*en*viktig*födoresurs*för*landlevande*
djur*som*spindlar,*fåglar*och*fladdermöss.*Det*är*dock*oklart*i*vilken*omfattning*dessa*
predatorer*livnär*sig*på*adulta*myggor*under*de*relativt*korta*kläckningsperioderna*och*
om*effekter*av*myggkläckningarna*snarare*har*negativa*effekter*på*predatorer,*t.ex.*
genom*att*de*blir*bitna*och*tappade*på*blod.*Resultaten+från+fettsyra+analysen+tyder+på+
att+adulta+myggor+inte+har+en+”extra”+kvalitet+som+födoresurs+jämförbart+med+andra+
insekter,+därför+att+mängden+av+omegaQ3+fettsyror+var+inte+speciellt+höga.****
*
!
*
26!
Tabell!4:!Fettsyrasammansättning!av!nykläckta!adulter!av!översvämningsmyggan!Aedes*sticticus.!
Fettsyrornas!betecknas!med!antalet!kolatomer,!antalet!dubbelbindningar!(efter!kolonn),!samt!
placeringen!av!den!första!dubbla!bindningen!(efter!w!symbolen).!Fettsyrorna!anges!som!andel!av!den!
totala!halten!fettsyror!som!identifierats!i!provet.!!
Fettsyra
Andel (%)
Namn
C12:0
0.05
C13:0
0.13
C14:0
1.0
C14:1
0.39
C15:0
0.12
C15:1
0.17
C16:0
19.03
palmitinsyra
C16:1w9
27.45
palmitolensyra
C16:1ω7
0.33
C16:2ω4
0.20
C17:0
0.08
C16:3ω4
n.i.
C16:3ω3
0.10
C16:4ω3
0.28
C16:4ω1
0.04
C17:1
0.31
C18:0
4.77
C18:1ω9
25.05
C18:1ω7
2.10
palmitolsyra
oljesyra
vaccensyra
n.i.
C18:2ω9
0.05
C18:2ω7
0.05
C18:2ω6
4.25
C18:3ω6
0.04
C18:3ω3
2.40
alfa-linolensyra
C18:4ω3
0.30
stearidonsyra
C18:4ω1
n.i.
n.i.
C20:0
0.24
C20:1ω11
0.04
C20:1ω9
n.i.
C20:3ω6
0.04
C20:4ω6
3.18
C20:3ω3
0.08
C20:4ω3
n.i.
C20:5ω3
4.95
C22:0
0.15
C22:1ω9
0.08
C22:2
0.48
!
linolsyra
EPA - PRECURSER
n.i.
C20:2ω6
C21:5ω3
Vanligt förekommande i alger/kiselalger
stearinsyra
C18:1n5
C19:0
Kommentar
arakidonsyra
eikosapentaensyra
EPA
n.i.
27!
C23:0
n.i.
C22:4ω6
0.09
C22:5ω6
n.i.
C22:5ω3
n.i.
C22:6ω3
0.11
C24:0
0.07
C24:1
n.i.
dokosahexaensyra
DHA
!
3.5.2+Isotopsignalen+för+Vectobac®+*
Som*väntat,*utifrån*det*faktum*att*Vectobac®*huvudsakligen*består*av*C46växten*majs,*
var*δ13C*signalen*för*Vectobac®*betydligt*mindre*negativ*än*den*för*de*andra*
födoresurserna*som*provtagits*(Fig.*3).*Då*den*finkorniga*majsen*i*Vectobac®*utgör*en*
labil*kolkälla*jämfört*med*den*som*normalt*konsumeras*av*marklevande*organismer*är*
det*troligt*att*den*lätt*konsumeras*och*assimileras*av*markorganismerna*och*därmed*
påverkar*deras*isotopsignal*mot*mindre*negativa*δ13C6värden*(Scheu*och*Schaefer*
1998;*Tiunov*och*Scheu*2004;*och*även*Pollierer+et+al.*2012).*
3.5.3+Förändringar+i+δ13C*för+konsumenter+i+behandlade+områden+och+kontrollområden*+
Signifikanta*förändringar*mot*mindre*negativa*δ13C6värden*observerades*för*flera*
marklevande*organismer,*både*för*sådana*som*står*nära*näringsvävens*bas,*t.ex.*
hornkvalster*och*maskar,*men*även*för*organismer*på*högre*trofiska*nivåer,*t.ex.*
predatoriska*spindlar*och*skalbaggar.*Även*jordprover*i*behandlade*områden*hade*
högre*13C6värden*än*kontrollområden,*vilket*tyder*på*en*generell*ökning*av*δ13C6
signalen*(mot*mindre*negativa*värden)*efter*behandling*med*Vectobac®.**
Två*faktorer*har*uppenbarligen*bidragit*till*de*observerade*skillnaderna*i*
isotopsignalerna*mellan*behandlade*och*kontrollområden.*Dessa*är*(1)*den*upprepade*
appliceringen*av*Vectobac®*och*(2)*massdöden*av*mygglarver,*vars*biomassa*finns*kvar*
i*vattensamlingarna*i*stället*för*att*den*sprida*till*den*omgivande*terrängen*när*
myggorna*kläcks.*Båda*dessa*faktorer*bidrar*till*den*observerade*förändringen*i*
isotopförändringen*i*den*terrestra*näringsväven.*Myggorna*i*hade*lägre*δ13C6värden*än*
marklevande*hoppstjärtar,*hornkvalster*och*maskar.*Förutom*den*direkta*effekten*av*
Vectobac®*på*isotopsammansättningen*(se*ovan)*i*behandlade*områden*bidrar*även*
Vectobac®6inducerad*massdöd*av*mygglarver*till*en*högre*deposition*av*kol*med*lägre*
δ13C.**
Att*kvantifiera*bidraget*från*båda*mekanismerna*är*svårt*utan*detaljerad*information*
om*mängden*Vectobac®*som*tillförts*och*biomassan*av*mygglarver*som*blir*kvar*och*
bryts*ned*i*vattensamlingarna*efter*behandling*med*Vectobac®.*Våra*analyser*visar*att*
Vectobac®*består*till*50%*av*kol*(500*g/kg)*och*innehåller*0,5%*kväve*(5*g/kg).*Om*
Vectobac®*appliceras*med*en*dos*på*15*kg/ha*(Schäfer*och*Lundström*2014),*innebär*
det*en*tillförsel*av*lättillgängligt*kol*som*motsvarar*ca*7 *kg/ha*per*behandling.*
Motsvarande*mängd*kväve*är* 75* g/ha*per*behandling.*Dessa*värden*blir*dubbelt*så*
!
28!
stora*om*behandling*sker*2x*per*år.*Efter*10*behandlingar*har*man*tillfört*7 *kg*
**0.75 kg kväve*per*hektar.*
*och*
I*ett*utlåtande*2003*(Goedkoop*2003)*beräknades*spridningen*av*Vectobac®*innebär*ett*
tillskott*av*mellan*0,02*och*0,06*kg*P/ha/år*som*(baserat*på*fosforhalt*på*1,6–3,6*g/kg*
för*majs)*och*drogs*slutsatsen*att*det*inte*utgöra*ett*eutrofieringshot*för*våtmarkerna*då*
det*ligger*i*samma*storleksordning*som*då*gällande*arealkoefficienter*för*skogsmark*
(0,03–0,10*kg*P/ha/år,*Löfgren*&*Olsson*1993).*Lokala*effekter*av*näringsberikning*i*
mygglarvernas*habitat*kan*dock*bli*påtagliga.**
Beräkningarna*för*myggbiomassa*är*svårare*då*vi*saknar*data*på*myggproduktionen*
per*hektar.*Vi*vet*från*våra*analyser*att*en*mygga*innehåller*c.*0,16*mg*kol*och*0,04*mg*
kväve.*Om*vi*skalar*upp*dessa*siffror,*baserat*på*en*masskläckning*av*192195*
honmyggor*fångade*i*myggfällor*på*en*yta*av*99*ha*(data*för*juni6augusti*2000;*Schäfer*
et*al.*2008),*får*vi*siffror*som*visar*att*den*fångade*myggbiomassan*motsvarade*0.32*g*
C/ha*och*0.07*g*N/ha.*Om*dessa*myggor*i*stället*är*kvar*i*vattensamlingarna*innebär*det*
en*berikning*med*motsvarande*mängd*kol*och*kväve*i*mygglarvernas*habitat*
(vattensamlingarna).**Detta*är*förmodligen*en*underskattning*då*hanmyggor*inte*är*
med*i*beräkningen.*Å*andra*sidan*vet*vi*inte*hur*effektivt*fällorna*provtar*myggorna.*
Detta*blir*osäkra*beräkningar*som*ändå*visar*storleksordningen*på*den*konservering*av*
biomassa*från*mygglarver*(kol*och*näring)*som*sker*vid*en*Vectobac®6behandling.*Även*
här*kan*siffrorna*skalas*upp*för*upprepade*behandlingar.**
*
3.5.4+Andra+förändringar+i+näringsväven+
Vectobac®*behandlade*områden*hade*även*högre*δ15N6värden*för*hornkvalster*och*
kärrspindlar*än*kontrollområdena.*Dessa*förändringar*visar*att*organismer*av*samma*
taxonomiska*tillhörighet*står*på*en*högre*trofisk*nivå*(högre*δ15N6värden)*i*behandlade*
områden.*Detta*tyder*på*att*Vectobac®6behandlingar*ökar*näringsvävens*komplexitet,*
d.v.s.*fler*eller*mindre*effektiva*fraktioneringar*har*skett*innan*kvävet*inkorporerats*i*
organismerna.*Intressant*är*att*dessa*effekter*noterades*både*på*lägre*(hornkvalster)*
och*högre*trofiska*nivåer*(kärrspindlar).*Sannolikt*sker*extra*fraktioneringssteg*vid*
näringsvävens*bas*när*protozoer,*som*livnär*sig*på*bakterier*och*ruttnande*organiskt*
material,*bryter*ned*mygglarverna*som*dött*som*följd*av*Vectobac®6behandlingen*
(Östman+et+al.*2008).**
Våra*resultat*visar*vidare*att*isotopnichen*för*organismsamhällena*förskjuts*mot*högre*
δ15N6*och*δ13C6värden*när*områdena*behandlas*med*Vectobac®*(Figur*4).*
Förändringarna*i*δ15N*är*mindre*tydliga*än*de*för*δ13C.*Vi*spekulerar*att*denna*
förändring*kan*vara*en*följd*av*den*upprepade*tillförseln*av*labilt*kol*i*form*av*
majspartiklar*(Vectobac®)*och*möjligen*även*av*döda*mygglarver*(som*ju*också*till*del*
består*av*kol*från*Vectobac®).**
*
!
29!
4:$Slutsatser$
Vårt*övergripande*uppdrag*från*Naturvårdsverk*har*varit*att*utreda*om*upprepade*
behandlingar*med*Vectobac®*har*indirekta*effekter*på*olika*nivåer*i*ekosystemen,*samt*
om*behandlingarna*leder*till*lokala*eutrofieringseffekter.**Vår*replikerade*fältstudie*
visade*på*ett*antal*tydliga*skillnader*i*isotopsammansättningen*av*vanligt*
förekommande*djur*och*i*näringsväven*mellan*områden*som*har*behandlats*i*över*10*år*
med*Vectobac®*och*kontrollområden*längs*Nedre*Dalälven.*Skillnaderna*uppträder*
redan*på*låga*trofiska*nivåer,*d.v.s.*hos*hornkvalster*och*maskar*som*livnär*sig*på*
bakterier*och*organiskt*material*under*nedbrytning.*Detta*tyder*på*att*upprepade*
behandlingar*med*Vectobac®*förändrar*näringsvävens*bas*i*dessa*ekosystem.*Samma*
skillnader*finns*även*hos*predatoriska*spindlar*och*skalbaggar.*Näringsväven*i*
behandlade*områden*är*således*något*mer*komplext*än*i*kontrollområden*som*aldrig*
behandlats*med*Vectobac®.*Vi*tror*dessa*skillnader*beror*på*den*upprepade*tillförseln*
av*Vectobac®,*samt*de*stora*mängder*döda*mygglarver*som*blir*kvar*efter*behandling.*
Behandling*med*det*majsbaserade*Vectobac®*tillför*stora*mängder*kol*som*är*
förhållandevis*rikt*på*13C*(O'Leary*1988)(Figur*3).*Behandlingen*tycks*också*leda*till*en*
snävare*nisch*för*organismerna*(Figur*4).**
Tillförsel*av*en*ny*resurs*i*form*av*majs*som*kommer*med*Vectobac®,*tillsammans*med*
en*ackumulation*av*biomassa*från*mygglarver*på*översvämningsmarkerna*(genom*
behandlingarna*med*Vectobac®*som*förhindrar*kläckning*och*spridning*av*adulta*
myggor)*leder*till*en*ökade*koncentrationer*och*omsättning*av*näring*i*ekosystemen.*
Tillförseln*av*dessa*relativt*lätt*nedbrytbara*organiska*material*till*ett*ekosystem*som*
domineras*av*mer*refraktärt*(svårt*nedbrytbart)*organiskt*material*kan*ses*som*en*form*
av*berikning*av*ekosystemen*med*i*första*hand*labil*kol,*men*med*det*kommer*även*i*
kväve*och*fosfor.*Våra*isotopresultat,*både*δ13C6värden*(Figur*3)*och*den*minskade*
isotopnischen*(Figur*4),*visar*att*det*marklevande*djurlivet*lätt*assimilerar*detta*kol*
(och*därmed*även*näringsämnena).**
Det*är*svårt*att*säga*om*dessa*isotopförändringar*i*näringsväven*i*behandlade*områden*
gör*någon*skada.*Vi*har*inom*ramen*för*uppdraget*endast*kunnat*provta*organismer*
som*lever*i*och*på*marken.*Det*är*troligt*att*de*skillnaderna*som*vi*t.ex.*observerat*för*
spindlar*och*hornkvalster*också*kan*ske*hos*andra*organismer*som*livnär*sig*direkt*
eller*indirekt*på*översvämningsmyggor,*så*som*till*exempel*grodor*och*fåglar.*Lokala*
effekter*av*ökad*näringstillförsel*(genom*Vectobac®)*har*vi*heller*inte*beaktat.*Ekologisk*
teori*och*empiriska*studier*gör*gällande*att*en*ökad*omsättning*av*kol*och*näring*kan*
leda*till*en*ökad*trofisk*komplexitet*(Oksanen+et+al.*1981;*Slavik+et+al.*2004;*Cross+et+al.*
2006).*Det*finns*dock*också*flera*exempel*där*en*ökad*närings6*och/eller*koltillförsel*
leder*till*störningar*i*ekosystemfunktioner*och*dynamiken*mellan*primärproduktion,*
primärkonsumenter*och*predatorer*(Rosenzweig*1971;*Diaz*och*Rosenberg*2008;*Davis+
et+al.*2010).*Dessa*ringa*ekologiska*effekter*måste*vägas*mot*alla*de*positiva*effekter*
som*behandling*med*Vectobac®*har*för*befolkningen*och*husdjur*i*området.*Vidare*bör*
!
30!
myndigheterna*arbeta*för*andra*lösningar*på*myggproblemen,*så*som*Nedre*Dalälvens*
flödesregim.**
*
5.$Referenser$
Ahlgren,!G.,!W.!Goedkoop,!H.!Markensten,!L.!Sonesten!and!M.!Boberg!(1997).!Seasonal!variations!in!
food!quality!for!pelagic!and!benthic!invertebrates!in!Lake!Erken!8!the!role!of!fatty!acids.!
Freshwater*Biology!38:!5558570.!
Akamatsu,!F.!and!H.!Toda!(2011).!Aquatic!subsidies!transport!anthropogenic!nitrogen!to!riparian!
spiders.!Environmental*Pollution!159:!139081397.!
Arts,!M.!T.,!M.!T.!Brett!and!M.!Kainz!(2009).!Lipids*in*aquatic*ecosystems,!Springer!Science!&!Business!
Media.!
Bastow,!J.!L.,!J.!L.!Sabo,!J.!C.!Finlay!and!M.!E.!Power!(2002).!A!basal!aquatic8terrestrial!trophic!link!in!
rivers:!algal!subsidies!via!shore8dwelling!grasshoppers.!Oecologia!131:!2618268.!
Baxter,!C.!V.,!K.!D.!Fausch!and!W.!C.!Saunders!(2005).!Tangled!webs:!reciprocal!flows!of!invertebrate!
prey!link!streams!and!riparian!zones.!Freshwater*Biology!50:!2018220.!
Boisvert,!M.!and!J.!Boisvert!(2000).!Effects!of!Bacillus!thuringiensis!var.!israelensis!on!target!and!
nontarget!organisms:!a!review!of!laboratory!and!field!experiments.!Biocontrol*science*and*
Technology!10:!5178561.!
Brett,!M.!T.,!M.!J.!Kainz,!S.!J.!Taipale!and!H.!Seshan!(2009).!Phytoplankton,!not!allochthonous!carbon,!
sustains!herbivorous!zooplankton!production.!Proceedings*of*the*National*Academy*of*
Sciences!106:!21197821201.!
Brett,!M.!T.!and!D.!C.!Müller8Navarra!(1997).!The!role!of!highly!unsaturated!fatty!acids!in!aquatic!
foodweb!processes.!Freshwater*Biology!38:!4838499.!
Bukaciński,!D.!and!M.!Bukacińska!(2000).!The!impact!of!mass!outbreaks!of!black!flies!(Simuliidae)!on!
the!parental!behaviour!and!breeding!output!of!colonial!common!gulls!(Larus!canus).!Annales!
Zoologici!Fennici,!JSTOR.!
Bultman,!H.,!D.!Hoekman,!J.!Dreyer!and!C.!Gratton!(2014).!Terrestrial!deposition!of!aquatic!insects!
increases!plant!quality!for!insect!herbivores!and!herbivore!density.!Ecological*Entomology!39:!
4198426.!
Collier,!K.!J.,!S.!Bury!and!M.!Gibbs!(2002).!A!stable!isotope!study!of!linkages!between!stream!and!
terrestrial!food!webs!through!spider!predation.!Freshwater*biology!47:!165181659.!
Cross,!W.,!J.!Wallace,!A.!Rosemond!and!S.!Eggert!(2006).!Whole8system!nutrient!enrichment!
increases!secondary!production!in!a!detritus8based!ecosystem.!Ecology!87:!155681565.!
Davis,!J.!M.,!A.!D.!Rosemond,!S.!L.!Eggert,!W.!F.!Cross!and!J.!B.!Wallace!(2010).!Long8term!nutrient!
enrichment!decouples!predator!and!prey!production.!Proceedings*of*the*National*Academy*
of*Sciences!107:!1218126.!
Diaz,!R.!J.!and!R.!Rosenberg!(2008).!Spreading!dead!zones!and!consequences!for!marine!ecosystems.!
science!321:!9268929.!
Goedkoop,!W.,!L.!Sonesten,!G.!Ahlgren!and!M.!Boberg!(2000).!Fatty!acids!in!profundal!benthic!
invertebrates!and!their!major!food!resources!in!Lake!Erken,!Sweden:!seasonal!variation!and!
trophic!indications.!Canadian*Journal*of*Fisheries*and*Aquatic*Sciences!57:!226782279.!
Gratton,!C.,!J.!Donaldson!and!M.!J.!Vander!Zanden!(2008).!Ecosystem!linkages!between!lakes!and!the!
surrounding!terrestrial!landscape!in!northeast!Iceland.!Ecosystems!11:!7648774.!
Hagemoen,!R.!I.!M.!and!E.!Reimers!(2002).!Reindeer!summer!activity!pattern!in!relation!to!weather!
and!insect!harassment.!Journal*of*Animal*Ecology!71:!8838892.!
Hein,!T.,!C.!Baranyi,!G.!J.!Herndl,!W.!Wanek!and!F.!Schiemer!(2003).!Allochthonous!and!
autochthonous!particulate!organic!matter!in!floodplains!of!the!River!Danube:!the!importance!
of!hydrological!connectivity.!Freshwater*Biology!48:!2208232.!
!
31!
Hellgren,!O.,!S.!Bensch!and!B.!Malmqvist!(2008).!Bird!hosts,!blood!parasites!and!their!vectors—
associations!uncovered!by!molecular!analyses!of!blackfly!blood!meals.!Molecular*Ecology!17:!
160581613.!
Hoekman,!D.,!M.!Bartrons!and!C.!Gratton!(2012).!Ecosystem!linkages!revealed!by!experimental!lake8
derived!isotope!signal!in!heathland!food!webs.!Oecologia!170:!7358743.!
Hoekman,!D.,!J.!Dreyer,!R.!D.!Jackson,!P.!A.!Townsend!and!C.!Gratton!(2011).!Lake!to!land!subsidies:!
experimental!addition!of!aquatic!insects!increases!terrestrial!arthropod!densities.!Ecology!92:!
206382072.!
Jackson,!A.!L.,!R.!Inger,!A.!C.!Parnell!and!S.!Bearhop!(2011).!Comparing!isotopic!niche!widths!among!
and!within!communities:!SIBER–Stable!Isotope!Bayesian!Ellipses!in!R.!Journal*of*Animal*
Ecology!80:!5958602.!
Komínková,!D.,!E.!Rejmánková,!J.!Grieco!and!N.!Achee!(2012).!Fatty!acids!in!anopheline!mosquito!
larvae!and!their!habitats.!Journal*of*Vector*Ecology!37:!3828395.!
Kondo,!S.,!M.!Ohba!and!T.!Ishii!(1995).!Comparative!susceptibility!of!chironomid!larvae!(Dipt.,!
Chironomidae)!to!Bacillus!thuringiensis!serovar!israelensis!with!special!reference!to!altered!
susceptibility!due!to!food!difference.!Journal*of*Applied*Entomology!119:!1238125.!
Lahkim8Tsror,!L.,!C.!Pascar8Gluzman,!J.!Margalit!and!Z.!Barak!(1983).!Larvicidal!activity!of!Bacillus!
thuringiensis!subsp.!israelensis,!serovar!H14!in!Aedes!aegypti:!histopathological!studies.!
Journal*of*invertebrate*pathology!41:!1048116.!
Lau,!D.!C.,!I.!Sundh,!T.!Vrede,!J.!Pickova!and!W.!Goedkoop!(2014).!Autochthonous!resources!are!the!
main!driver!of!consumer!production!in!dystrophic!boreal!lakes.!Ecology!95:!150681519.!
Lau,!D.!C.!P.,!T.!Vrede,!J.!Pickova!and!W.!Goedkoop!(2012).!Fatty!acid!composition!of!consumers!in!
boreal!lakes!–!variation!across!species,!space!and!time.!Freshwater*Biology!57:!24838.!
Lepori,!F.,!D.!Gaul,!D.!Palm!and!B.!Malmqvist!(2006).!Food8web!responses!to!restoration!of!channel!
heterogeneity!in!boreal!streams.!Canadian*Journal*of*Fisheries*and*Aquatic*Sciences!63:!
247882486.!
Lundström,!J.!O.,!M.!Schäfer,!E.!Petersson,!T.!Z.!Persson!Vinnersten,!J.!Landin!and!Y.!Brodin!(2010).!
Production!of!wetland!Chironomidae!(Diptera)!and!the!effects!of!using!Bacillus!thuringiensis!
israelensis!for!mosquito!control.!Bulletin*of*entomological*research!100:!1178125.!
Malmqvist,!B.!(2002).!Aquatic!invertebrates!in!riverine!landscapes.!Freshwater*Biology!47:!6798694.!
Malmqvist,!B.,!P.!H.!Adler,!K.!Kuusela,!R.!W.!Merritt!and!R.!S.!Wotton!(2004a).!Black!flies!in!the!boreal!
biome,!key!organisms!in!both!terrestrial!and!aquatic!environments:!a!review.!Ecoscience:!
1878200.!
Malmqvist,!B.,!D.!Strasevicius,!O.!Hellgren,!P.!H.!Adler!and!S.!Bensch!(2004b).!Vertebrate!host!
specificity!of!wild–caught!blackflies!revealed!by!mitochondrial!DNA!in!blood.!Proceedings*of*
the*Royal*Society*of*London*B:*Biological*Sciences!271:!S1528S155.!
Müller8Navarra,!D.!C.!(1995).!Biochemical!versus!mineral!limitation!in!Daphnia.!Limnology*and*
Oceanography!40:!120981214.!
Nakano,!S.!and!M.!Murakami!(2001).!Reciprocal!subsidies:!Dynamic!interdependence!between!
terrestrial!and!aquatic!food!webs.!Proceedings*of*the*National*Academy*of*Sciences*of*the*
United*States*of*America!98:!1668170.!
Napolitano,!G.!E.!(1999).!Fatty!acids!as!trophic!and!chemical!markers!in!freshwater!ecosystems.!Lipids*
in*freshwater*ecosystems,!Springer:!21844.!
Nilsson,!C.!(1987).!Feeding!and!food!utilization!of!mosquito!larvae.!
Nilsson,!C.!and!B.!Renöfält!(2009).!Mygg!och!Bti!i!nedre!Dalälven:!Utvärdering!av!ett!vetenskapligt!
uppföljningsprogram.!
O'Leary,!M.!H.!(1988).!Carbon!isotopes!in!photosynthesis.!Bioscience:!3288336.!
Oksanen,!L.,!S.!D.!Fretwell,!J.!Arruda!and!P.!Niemela!(1981).!Exploitation!ecosystems!in!gradients!of!
primary!productivity.!American*Naturalist!118:!2408261.!
Östman,!Ö.,!J.!O.!Lundström!and!T.!Z.!P.!Vinnersten!(2008).!Effects!of!mosquito!larvae!removal!with!
Bacillus!thuringiensis!israelensis!(Bti)!on!natural!protozoan!communities.!Hydrobiologia!607:!
2318235.!
!
32!
Persson!Vinnersten,!T.!Z.,!Ö.!Östman,!M.!L.!Schäfer!and!J.!O.!Lundström!(2014).!Insect!emergence!in!
relation!to!floods!in!wet!meadows!and!swamps!in!the!River!Dalälven!floodplain.!Bulletin*of*
entomological*research!104:!4538461.!
Peterson,!B.!J.!and!B.!Fry!(1987).!Stable!isotopes!in!ecosystem!studies.!Annual*Review*of*Ecology*&*
Systematics!18:!293–320.!
Polis,!G.!A.,!W.!B.!Anderson!and!R.!D.!Holt!(1997).!Toward!an!integration!of!landscape!and!food!web!
ecology:!The!dynamics!of!spatially!subsidized!food!webs.!Annual*Review*of*Ecology*and*
Systematics!28:!2898316.!
Pollierer,!M.!M.,!J.!Dyckmans,!S.!Scheu!and!H.!Haubert!(2012).!Carbon!flux!through!fungi!and!bacteria!
into!the!forest!soil!animal!food!web!as!indicated!by!compound8specific!13C!fatty!acid!
analysis.!Functional*Ecology!26:!9788990.!
Post,!D.!M.!(2002).!Using!stable!isotopes!to!estimate!trophic!position:!models,!methods,!and!
assumptions.!Ecology!83:!7038718.!
Poulin,!B.,!G.!Lefebvre!and!L.!Paz!(2010).!Red!flag!for!green!spray:!adverse!trophic!effects!of!Bti!on!
breeding!birds.!Journal*of*Applied*Ecology!47:!8848889.!
Rosenzweig,!M.!L.!(1971).!Paradox!of!enrichment:!destabilization!of!exploitation!ecosystems!in!
ecological!time.!Science!171:!3858387.!
Schäfer,!M.,!J.!Lundström!and!E.!Petersson!(2008).!Comparison!of!mosquito!(Diptera:!Culicidae)!
populations!by!wetland!type!and!year!in!the!lower!River!Dalälven!region,!Central!Sweden.!
Journal*of*Vector*Ecology!33:!1508157.!
Schäfer,!M.!and!J.!O.!Lundström!(2014).!Efficiency!of!Bti8based!floodwater!mosquito!control!in!
Sweden–four!examples.!Journal*of*the*European*Mosquito*Control*Association!32:!188.!
Schäfer,!M.!L.!and!J.!O.!Lundström!(2009).!The!present!distribution!and!predicted!geographic!
expansion!of!the!floodwater!mosquito!Aedes!sticticus!in!Sweden.!Journal*of*Vector*Ecology!
34:!1418147.!
Scheu,!S.!and!M.!Schaefer!(1998).!Bottom8up!control!of!the!soil!macrofauna!community!in!a!
beechwood!on!limestone:!manipulation!of!food!resources.!Ecology!79:!157381585.!
Slavik,!K.,!B.!Peterson,!L.!Deegan,!W.!Bowden,!A.!Hershey!and!J.!Hobbie!(2004).!Long8term!responses!
of!the!Kuparuk!River!ecosystem!to!phosphorus!fertilization.!Ecology!85:!9398954.!
Steelman,!C.!D.!(1976).!Effects!of!external!and!internal!arthropod!parasites!on!domestic!livestock!
production.!Annual*review*of*entomology!21:!1558178.!
Strasevicius,!D.,!M.!Jonsson,!N.!E.!I.!Nyholm!and!B.!Malmqvist!(2013).!Reduced!breeding!success!of!
Pied!Flycatchers!Ficedula!hypoleuca!along!regulated!rivers.!Ibis!155:!3488356.!
Tiunov,!A.!V.!and!S.!Scheu!(2004).!Carbon!availability!controls!the!growth!of!detritivores!
(Lumbricidae)!and!their!effect!on!nitrogen!mineralization.!Oecologia!138:!83890.!
Tockner,!K.,!D.!Pennetzdorfer,!N.!Reiner,!F.!Schiemer!and!J.!Ward!(1999).!Hydrological!connectivity,!
and!the!exchange!of!organic!matter!and!nutrients!in!a!dynamic!river–floodplain!system!
(Danube,!Austria).!Freshwater*Biology!41:!5218535.!
vanderZanden,!M.!J.!and!J.!B.!Rasmussen!(2001).!Variation!in!δ15N!and!δ13C!trophic!fractionation:!
implications!for!aquatic!food!web!studies.!Limnology*and*oceanography!46:!206182066.!
Vinnersten,!T.,!J.!O.!Lundström,!M.!L.!Schäfer,!E.!Petersson!and!J.!Landin!(2010).!A!six8year!study!of!
insect!emergence!from!temporary!flooded!wetlands!in!central!Sweden,!with!and!without!Bti8
based!mosquito!control.!Bulletin*of*entomological*research!100:!7158725.!
Yang,!L.!H.!(2004).!Periodical!cicadas!as!resource!pulses!in!North!American!forests.!Science!306:!15658
1567.!
Yang,!L.!H.,!K.!F.!Edwards,!J.!E.!Byrnes,!J.!L.!Bastow,!A.!N.!Wright!and!K.!O.!Spence!(2010).!A!meta8
analysis!of!resource!pulse8consumer!interactions.!Ecological*Monographs!80:!1258151.!
*
!
33!