1. No category

J Stoma 2011, 64, 8: 579-597
© 2011 Polish Dental Society
http://www.czas.stomat.net
Relationship between periodontal status and the
incidence of acute myocardial infarction
Zależności pomiędzy stanem przyzębia a występowaniem zawału
mięśnia sercowego
Mariusz Bochniak,1 Jadwiga Sadlak-Nowicka,1 Andrzej Rynkiewicz,2
Aida Kusiak1
Department of Periodontology and Oral Mucosa Diseases, Medical University of Gdańsk1
Head: Prof. A. Kusiak DDS, PhD
First Department of Cardiology, Medical University of Gdańsk2
Head: Prof. A. Rynkiewicz MD, PhD
Summary
Streszczenie
Introduction: Recent scientific reports indicate that
periodontitis is a potential risk factor for myocardial
infarction (MI). Comparison of results obtained
by authors is difficult due to non-homogenous
parameters used in periodontal examination. A new
Periodontal Index of Risk of Infectiousness (PIRI)
has been proposed to assess reliably the influence
of periodontal disease on the systemic health of an
individual.
Aim of the study: To assess the correlation between
varied clinical periodontal parameters, including
the PIRI, and the risk of MI.
Material and methods: The study involved 86
individuals with history of MI, aged 61.21 years,
SD=7.9 (group 1), and 84 individuals with stable
coronary heart disease, aged 62.15 years, SD=7.7
(group 2). The periodontium was examined clinically
using indices: API, mSBI, PPD, CAL, CPITN and
PIRI. Multivariable logistic regression adjusted for
known risk factors for MI was used in statistical
analysis.
Results: Significantly higher mean values of mSBI,
PPD, CAL and PIRI were observed in group 1. In
multivariable analysis calculated for parameter
PIRI as MI risk factor it was significant (12.9), but
with wide 95% confidence interval 1.06-452.7.
Conclusion: The PIRI index was found to be the one
most highly associated with the incidence of MI.
Wstęp: doniesienia naukowe ostatnich lat wskazują
na periodontitis jako potencjalny czynnik ryzyka zawału mięśnia sercowego (ZS). Porównania wyników
badań wielu autorów są trudne z powodu niejednorodnej metodologii badań – różnych parametrów
używanych do oceny stanu przyzębia. Nowy wskaźnik – periodontologiczny wskaźnik ryzyka zakaźności (PIRI) został zaproponowany dla wiarygodnej
oceny wpływu zmienionego chorobowo przyzębia
na zdrowie ogólne człowieka.
Cel pracy: próba oceny korelacji różnych parametrów periodontologicznych, włączając wskaźnik
PIRI, z występowaniem zawału mięśnia sercowego.
Materiał i metody: badanie objęło 86 osób po ZS,
średnia wieku 61,2 lat, SD= 7,9 (1 grupa), oraz 84
osoby ze stabilną chorobą niedokrwienną serca,
średnia wieku 62,2 lat, SD=7,7 (2 grupa). Wykonywano kliniczne badanie przyzębia z użyciem wskaźników: API, mSBI, PPD, CAL, CPITN, PIRI. W
analizie statystycznej użyto wieloczynnikowej regresji logistycznej z uwzględnieniem ogólnie uznanych
czynników ryzyka ZS.
Wyniki: obserwowano istotnie statystycznie wyższe
średnie wartości mSBI, PPD, CAL i PIRI u pacjentów z 1 grupy. W analizie wieloczynnikowej wartość
wskaźnika PIRI była statystycznie skorelowana z
występowaniem ZS z ilorazem szans 12,9, jednakże
z szerokim przedziałem 95% ufności 1,06-452,7.
Wnioski: spośród parametrów oceniających stan
przyzębia wskaźnik PIRI był najsilniej skorelowany
z występowaniem ZS.
KEYWORDS:
periodontal disease, myocardial infarction, PIRI
index
HASŁA INDEKSOWE:
zapalenie przyzębia, zawał mięśnia sercowego,
wskaźnik PIRI
579
M. Bochniak et al.
J Stoma
Introduction
Wstęp
The interdependence between the health
of the oral cavity and the health of the
whole organism has been the subject of
medical interest since the very beginning of
medical sciences. Contemporary studies of
the association of periodontal diseases with
systemic disorders and their mutual causeeffect relationships are one of the main areas
of research in periodontology. In order to
stress the independence and importance
of this trend it was termed ‘periodontal
medicine’.
In recent years, special attention has been
drawn to the correlation between periodontitis
and cardiovascular diseases: coronary heart
disease (CHD) and acute coronary events,
including myocardial infarction (MI) in
particular. The first epidemiological research
indicating the possibility of such a relationship,
was carried out in Finland in 1989.1 It
concluded that the condition of periodontium
was significantly worse in patients suffering
from myocardial infarction compared to the
control group. Statistical analysis proved that
the correlation was independent of other known
risk factors for CHD and MI.
Results of research carried out in
the following years corroborated these
reports,2,3 even though there were also papers
questioning such correlations.4 Some reports
indicated the highest correlations in young
males5, although studies negating genderdependent differences were also published.6
In retrospective case-control studies, the
calculated odds ratio (OR) for acute coronary
events in patients with periodontitis ranged
from 0.99 to 20. In prospective research, the
relative risk (RR) of death from MI ranged
from 1.00 to 2.67. These results convinced
researchers to include periodontitis in the
Wzajemne związki pomiędzy zdrowiem
jamy ustnej a zdrowiem całego organizmu stanowią przedmiot zainteresowania medycyny
od zarania jej dziejów. Współczesne badania
związków periodontopatii z chorobami ogólnoustrojowymi i ich wzajemnych zależności
przyczynowo-skutkowych stanowią jeden z
głównych obszarów poszukiwań naukowych
w periodontologii. Dla podkreślenia odrębności i znaczenia tego nurtu naukowego przyjęto
nazwę: periodontal medicine.
W ostatnich kilkunastu latach zwrócono
szczególną uwagę na dodatnią korelację pomiędzy zapaleniem przyzębia (periodontitis)
a chorobami układu krążenia, w tym szczególnie z chorobą niedokrwienną serca (CHNS) i
ostrymi zespołami wieńcowymi oraz zawałem mięśnia sercowego (ZS). Pierwsze badania epidemiologiczne, wskazujące na możliwość takiej korelacji wykonano w 1989 r. w
Finlandii.1 Wynikało z nich, że stan przyzębia był znamiennie gorszy u chorych z zawałem mięśnia sercowego w porównaniu z grupą kontrolną. Analiza statystyczna dowiodła,
że korelacja ta była niezależna od pozostałych
czynników ryzyka dla CHNS i ZS.
Wyniki badań wykonywanych w następnych latach były zbieżne z powyższym doniesieniem,2,3 chociaż pojawiły się także prace negujące omawiane zależności.4 Niektóre
badania dowodziły najsilniejszych korelacji
statystycznych w subpopulacji młodych mężczyzn,5 aczkolwiek znajdujemy także prace
negujące statystyczne różnice wśród kobiet
i mężczyzn.6 W badaniach retrospektywnych
typu kliniczno-kontrolnego (case-control) obliczony iloraz szans (odds ratio – OR) ostrych
zespołów wieńcowych u osób z periodontitis
wahał się od 0,99 do 20. W badaniach prospektywnych ryzyko względne (relative risk
580
2011, 64, 8
group of risk factors for atherosclerosis and
acute coronary events – in accordance with the
inflammatory and infectious etiopathogenetic
theory of these diseases.3,7 Many studies have
shown that periodontitis contributes to an
increase in the concentration of systemic
inflammation markers (for example C–
reactive protein), although studies that
challenge this position have also been
published.8,9 Elevated markers for systemic
inflammation are now considered recognized
risk predictors of CHD and MI forming the
basis for the most often postulated causative
relationship between periodontal infection
and atherosclerosis, CHD and MI. There
are also other theories based on postulated
direct colonization of atherosclerotic plaques
by periodontal pathogens or on the role of
immunoglobulin G.10
Direct comparison of various epidemiological
studies is complicated by the fact that the
tested groups were not homogeneous in their
size, gender and age as well as the varied range
of parameters used to assess the condition of
periodontium. As dependent variable parameter
many authors tested atherosclerosis, all types of
coronary heart disease, acute coronary events or
myocardial infarction. There is no unification
of the control groups. The greatest controversy
comes from the choice of parameters for clinical
assessment of periodontium tested in logistic
regression models as potential risk factors for
CHD and MI.
In order to assess reliably the individual
influence
of
pathologically
changed
periodontium on the systemic health, a new
epidemiological index was proposed called
Periodontal Index of Risk of Infectiousness
(PIRI).11 The methodology of this index
is presented in Table 1. Its suitability for
epidemiological studies requires confirmation
since it has not been widely adopted.
PIRI index
– RR) śmierci z powodu ZS wahało się pomiędzy 1,00 a 2,67. Wyniki te skłoniły badaczy do
zaliczenia periodontitis do czynników ryzyka
miażdżycy tętnic oraz ostrych zespołów wieńcowych – zgodnie z zapalno-infekcyjną teorią
etiopatogenezy tych chorób.3,7 Wiele badań
udowodnia, że periodontitis prowadzi do podwyższenia stężeń ogólnoustrojowych markerów zapalenia (np białka C-reaktywnego), aczkolwiek publikowano też doniesienia przeciwne.8,9 Wysokie poziomy czynników prozapalnych w surowicy krwi są obecnie uważane za
czynnik rokowniczo niekorzystny dla CHNS i
ZS i są podstawą najczęściej postulowanej teorii przyczynowej zależności pomiędzy infekcją przyzębia a miażdżycą tętnic, CHNS i ZS.
Publikowane są także inne teorie, zakładające
bezpośrednią kolonizację blaszek miażdżycowych przez periodontopatogeny lub rolę immunoglobulin klasy G. 10
Bezpośrednie porównania wyników różnych autorów utrudnione są niejednorodnością badanych grup pod względem liczebności, płci, wieku oraz faktem użycia niejednorodnych parametrów określających stan przyzębia. Jako testowana zmienna zależna przyjmowana bywa: miażdżyca tętnic, CHNS w
każdej postaci, ostre zespoły wieńcowe lub
ZS. Różnie projektowane są grupy odniesienia. Największe kontrowersje budzi dobór parametrów oceny stanu klinicznego przyzębia,
poddawanych testowaniu w modelach regresji
logistycznej jako potencjalne czynniki ryzyka
CHNS/ZS.
W celu wiarygodnej oceny indywidualnego ryzyka wpływu zmienionego chorobowo przyzębia na stan ogólny zaproponowano
nowy wskaźnik epidemiologiczny – tzw. periodontologiczny wskaźnik ryzyka zakaźności
(Periodontal Index for Risk of Infectiousness
– PIRI).11 Metodologię wskaźnika PIRI przedstawiono w Tab. 1. Wskaźnik ten nie był doty581
M. Bochniak et al.
J Stoma
T a b l e 1. Definition of the Periodontal Index of
Risk of Infectiousness (PIRI) according to Rompen
et al.11
Probing depth
Score 1
<5 pockets 5-6 mm
1
≥5 pockets 5-6 mm
2
<5 pockets 7-8 mm
3
≥5 pockets 7-8 mm
4
<3 pockets ≥9 mm
5
≥5 pockets ≥9 mm
6
Furcation involvement
Score 2
<3 grade I furcations
1
≥3 grade I furcations or
< 3 grade II furcations
2
≥3 grade II furcations or
< 3 grade III furcations
3
≥3 grade III furcations
4
PIRI score
Score 1 + Score 2
PIRI 0 – low risk group
PIRI 1 – 5 – moderate risk group
PIRI 6 – 10 – high risk group
The aim of the study
The study aimed at performing the clinical
evaluation of periodontium in patients with
MI/CHD. An attempt was also made to assess
the association of varied clinical periodontal
parameters, including the PIRI index, with the
risk of MI.
Material and methods
Research material consisted of patients
hospitalized in the 1st Department and
582
chczas szeroko używany i jego przydatność w
badaniach epidemiologicznych wymaga potwierdzenia.
Cel pracy
Celem pracy była kliniczna ocena stanu
przyzębia chorych z CHNS i ZS oraz próba
oszacowania korelacji klinicznych parametrów
obrazujących stan przyzębia z ryzykiem
wystąpienia ZS.
Materiał i metody
Materiał badawczy stanowili pacjenci hospitalizowani w I Klinice Kardiologii
Gdańskiego Uniwersytetu Medycznego, którzy wyrazili zgodę na badanie periodontologiczne. Kryterium włączenia chorych do
1 grupy było przebycie zawału mięśnia sercowego (w ciągu maksimum 6 miesięcy przed
badaniem). Kryterium włączenia do 2 grupy
był minimum 5-letni udokumentowany przebieg choroby niedokrwiennej serca bez ostrych
incydentów wieńcowych.
Z badań wyłączono chorych:
– poddawanych chemioterapii, radioterapii,
terapii immunosupresyjnej lub ogólnoustrojowej sterydoterapii,
– poddawanych leczeniu periodontologicznemu w ciągu 6 miesięcy poprzedzających
badanie,
– leczonych antybiotykami w ciągu 2 tygodni poprzedzających badanie,
– których stan ogólny nie pozwalał na
badanie w pozycji siedzącej lub istniały
inne przeciwwskazania do badania periodontologicznego, zgłoszone przez lekarza
kardiologa,
– bezzębnych.
1 Grupę stanowiło 86 osób po przebytym
zawale mięśnia sercowego, w tym 33 kobiety i
2011, 64, 8
Clinic of Cardiology, Medical University of
Gdańsk, Poland, who consented to periodontal
examination. Inclusion criterion for group 1
was a recent history of acute MI (less than
6 months prior to the research). Inclusion
criterion for group 2 was minimum five-year
history of documented CHD without acute
events.
The following patients were not included to
the study:
– patients undergoing chemotherapy,
radiotherapy, immunosuppressive therapy
or systemic steroid therapy,
– patients undergoing periodontal treatment
within the last 6 months prior to the
study,
– patients undergoing antibiotic therapy
within 2 weeks prior to the study,
– patients whose overall condition
precluded an examination in a seated
position or patients with cardiological
contraindications
for
periodontal
examination,
– edentate patients.
Group 1 consisted of 86 individuals, who
had undergone acute MI and comprised 33
females and 53 males, aged 41 to 82 years,
mean 61.21, SD=7.9.
Group 2 consisted of 84 individuals suffering
from stable CHD and comprised 35 females
and 49 males aged 46 to 77 years, mean 62.15,
SD=7.7.
Before the dental examination, all the
subjects filled in a questionnaire on wellknown CHD/MI risk factors: nicotine usage,
hyperlipidemia, hypertension, diabetes, family
history of cardiovascular disease. A cardiologist
on the basis of hospital medical records of each
patient confirmed the information provided.
Overweight was estimated according to the
Body Mass Index (BMI). In all the subjects,
the same clinicist – a trained periodontologist
PIRI index
53 mężczyzn, w wieku od 41 do 82 lat (średnia
wieku 61,2 lat, SD=7,9).
2 Grupę stanowiły 84 osoby z chorobą
niedokrwienną serca bez ostrych incydentów
wieńcowych, w tym 35 kobiet i 49 mężczyzn,
w wieku od 46 do 77 lat (średnia wieku 62,2
lat, SD=7,7).
Przed badaniem klinicznym pacjenci
wypełniali ankietę dotyczącą czynników ryzyka CHNS i ZS. Dane ankietowe dotyczyły
nikotynizmu, hiperlipidemii, nadciścienia
tętniczego, cukrzycy i wywiadu rodzinnego.
Były one weryfikowane przez kardiologa na
podstawie szpitalnej dokumentacji medycznej.
Nadwagę oceniano na podstawie wskaźnika
BMI (Body Mass Index). Kliniczne badanie
stomatologiczne wykonywała jedna osoba –
doświadczony periodontolog. Metodologia
badania w warunkach szpitalnych została
opracowana i sprawdzona w czasie badań
pilotażowych.12
W klinicznej ocenie higieny jamy ustnej i
stanu przyzębia oznaczano:
a) aproksymalny wskaźnik płytki (API)
wg Lange i wsp.,13
b) zmodyfikowany wskaźnik krwawienia z kieszonki (mSBI) wg Mühlemanna i
Sona,14
c) głębokość sondowania (PPD) w czterech miejscach każdego zęba – w milimetrach
(odległość od dna kieszonki do brzegu
dziąsła),
d) poziom
utraty
przyczepu
łącznotkankowego (CAL) w czterech miejscach każdego zęba – w milimetrach (odległość
od dna kieszonki do granicy szkliwno-cementowej),
e) obecność i klasę furkacji – zgodnie z
powszechnie używaną horyzontalną klasyfikacją Hampa,
f) wskaźnik CPITN – notowano kod najgorszego sekstantu dla pacjenta,
583
M. Bochniak et al.
– performed the clinical examination. The
methodology for hospital research was
designed and verified during pilot study.12
In clinical evaluation of oral hygiene level
and periodontal conditions following indices
were used:
a) Approximal Plaque Index (API) (according
to Lange et al.13),
b) modified Sulcus Bleeding Index (mSBI)
(according to Mühlemann and Son14),
c) periodontal pocket probing depth (PPD)
at four sites per tooth in millimetres (distance
from pocket bottom to the gingival margin),
d) clinical attachment loss (CAL) in
millimetres at four sites per tooth (distance
from pocket bottom to the cementoenamel
junction),
e) presence and class of furcations (according
to commonly used Hamp’s horizontal
classification),
f) Community Periodontal Index for
Treatment Needs (CPITN) (the code for the
worst sextant was recorded for each subject),
g) Periodontal Index of Risk of Infectiousness
(PIRI) according to Rompen et al.11 (Table
1),
h) total number of teeth present,
i) number of teeth with pocket depth 5 mm
or above.
All measurements were performed
using
double-sided
PCPUNC15/11.5b
periodontometer (HuFriedy) with both UNC15
and WHO scales. To assess furcations, LM
20B-21B periodontometer according to Nabers
(LM Instruments) was used. Measurements
were rounded to the lowest whole mm.
Statistical analysis
The data distribution normality was
evaluated using Shapiro-Wilk W test.
According to the type of variable, the MannWhitney U-test or chi-square test were used for
584
J Stoma
g) Periodontologiczny Wskaźnik Ryzyka
Zakaźności (PIRI) – wg Rompena i wsp.11
(Tab. 1),
h) liczbę zębów obecnych w jamie ustnej,
i) liczbę zębów z kieszonkami o głębokości ≥ 5 mm.
Pomiary wykonywano z użyciem dwustronnego periodontometru PCPUNC15/
11.5b (HuFriedy) z podziałkami typu UNC15
i WHO. W ocenie furkacji posługiwano się
periodontometrem LM 20B-21B wg Nabersa
(LM Instruments). Pomiary były zaokrąglane
w dół do pełnych mm.
Analiza statystyczna
Normalność rozkładu danych sprawdzano
testem W Shapiro-Wilka. W zależności od typu
danych stosowano test U Manna-Whitneya
lub test chi-kwadrat do oceny różnic median
ocenianych parametrów klinicznych w obu
grupach. W następnym kroku, dla spełnienia
wymagań modelu regresji logistycznej, dane
ciągłe kategoryzowano wg ich mediany. Dla
oszacowania dwustronnej zależności pomiędzy badanymi zmiennymi a występowaniem
ZS obliczano ilorazy szans (OR) z 95% przedziałem ufności. Następnie powyższe zależności testowano w modelu wieloczynnikowej
regresji logistycznej, traktując występowanie
ZS jako zdychotomizowaną zmienną zależną.
Ogólnie uznane czynniki ryzyka włączono do
modelu również jako zmienne binarne: hiperlipidemia, cukrzyca, nikotynizm, nadciśnienie tętnicze, nadwaga wg BMI, płeć męska,
rodzinny obciążający wywiad kardiologiczny. Ilorazy szans obliczano z 95% przedziałem ufności. Za poziom statystycznej istotności przyjęto p<0,05 lub p<0,001. Obliczeń
dokonano z użyciem programu Statistica Data
Analysis Software System, ver. 7.1 (StatSoft
Inc., 2005). Metodologia badań została zaapro-
2011, 64, 8
demonstrating the differences between both
groups for median values of each parameter.
In the next step, continuous variables were
categorized according to their median value
– to accomplish the logistic regression model
requirements. Then the odds ratios with 95%
confidence intervals were calculated for
bivariate associations between the studied
variables and MI status. Finally, the odds ratios
between each periodontal parameter and MI
status were estimated using multiple logistic
regression analysis with the incidence of MI
stated as dependent dichotomized variable.
The generally recognised risk factors for
MI were included in the models as binary
variables: hyperlipidemia, diabetes, tobacco
smoking, hypertension, overweight according
to Body Mass Index, male gender and family
history of cardiovascular disease. The odds
ratios were calculated with 95% confidence
interval (CI). All results were considered to be
significant at the level of p<0.05 or p<0.001.
Calculations were done using Statistica Data
Analysis Software System, ver. 7.1 (StatSoft
Inc., 2005).
The methodology of the research was
approved by the Bioethics Committee of the
Medical University of Gdańsk.
Results
Table 2 shows demographic characteristics,
mean number of teeth, mean values of oral
hygiene index and clinical periodontal
parameters in evaluated groups. Values are
expressed as mean and standard deviation
(SD). Cases (MI) and controls (stable CHD)
were comparable with regard to group size,
age, gender and the mean number of teeth
present. Low, comparable oral hygiene level
in the examined groups was also noted. Mean
values of PPD and PIRI were statistically
PIRI index
bowana przez Niezależną Komisję Bioetyczną
do Spraw Badań Naukowych przy GUMed.
Wyniki
W tabeli 2 zestawiono charakterystykę demograficzną badanych grup, średnią liczbę zębów oraz parametry klinicznej oceny higieny
jamy ustnej i stanu przyzębia. Dane podano w
postaci średnich oraz odchylenia standardowego (SD). Obie badane grupy były porównywalne pod względem liczebności, wieku, rozkładu płci oraz średniej liczby zębów obecnych w
jamie ustnej. Zanotowano także porównywalny, niski poziom higieny jamy ustnej. Średnie
wartości PPD i PIRI były statystycznie istotnie wyższe w 1 grupie przy poziomie istotności p<0,001. Istotnie wyższe średnie wartości
mSBI, CAL oraz liczby zębów z kieszonkami o głębokości ≥ 5 mm także odnotowano w
1 grupie. Zdrowe przyzębie (kod CPI 0) obserwowano tylko u 3,5% pacjentów 1 grupy
i 4,8% pacjentów 2 grupy. Różnica była statystycznie nieistotna. Zaawansowane chronic
periodontitis wg CPITN (kod CPI 4) zdiagnozowano u istotnie wyższego odsetka osób z 1
grupy (65,1% vs 38,1%; p<0,001).
W Tab. 3 zestawiono częstość występowania czynników ryzyka ZS w obu badanych
grupach. Z kolei w Tab. 4 zestawiono dwuczynnikowe zależności pomiędzy występowaniem ZS a parametrami periodontologicznymi.
Spośród użytych w ocenie klinicznej zmiennych PPD, CAL oraz PIRI były najsilniej skorelowane z ryzykiem ZS (OR odpowiednio 9,4
9,9 i 14,1). Kwalifikacja przyzębia do kodu 3
lub 4 wg CPITN nie była statystycznie skorelowana z wystąpieniem ZS.
Dane z modelu wieloczynnikowej regresji logistycznej, porównującej 1 i 2 grupę,
przy uwzględnieniu czynników ryzyka ZS,
zestawiono w Tab. 5. Obliczony iloraz szans
585
M. Bochniak et al.
J Stoma
T a b l e 2. Demographic characteristics and clinical parameters in examined groups
Parameter
1 Group
2 Group
86
84
– female
33
35
0.908b
– male
53
49
0.908b
Mean age (years)
61.2 SD=7.89
62.2 SD=7.72
0.205a
Mean number of teeth
16.1 SD=7.46
16.4 SD=7.35
0.409a
Mean Aproximal Plaque Index (API) (%)
68.7 SD=31.46
68.4 SD=32.91
0.334a
Mean modified Sulcus Bleeding Index (mSBI) (%)
77.4 SD=29.50*
64.1 SD=32.11*
0.008a
Mean Pocket Probing Depth (PPD) (mm)
4.0 SD=1.09**
3.5 SD=0.85**
0.0002a
Mean number of teeth with pocket 5 mm deep or above
7.9 SD=5.66*
5.8 SD=5.09*
0.004a
Mean Clinical Attachment Loss (CAL) (mm)
5.1 SD=1.59*
4.5 SD=1.34*
0.001a
Percentage of patients with furcation(s) involved (%)
46.5
33.3
0.157b
Percentage of patients with CPI code 0 (%)
3.5
4.8
0.915b
Percentage of patients with CPI code 1 (%)
2.3
6.0
0.3b
Percentage of patients with CPI code 2 (%)
5.8
9.5
0.072b
Percentage of patients with CPI code 3 (%)
23.3*
41.7*
0.03b
Percentage of patients with CPI code 4 (%)
65.1**
38.1**
0.0001b
4.2 SD=2.78**
2.5 SD=2.23**
0.0001a
Percentage of patients with PIRI=0 (low risk) (%)
14.0
21.4
0.079b
Percentage of patients with PIRI 1-5 (moderate risk) (%)
47.7*
67.9*
0.027b
Percentage of patients with PIRI 6-10 (high risk) (%)
38.4**
10.7**
0.00001b
Number of cases
Gender
Mean PIRI index value
p value
* – p<0.05, ** – p<0.001, a – U Mann-Whitney test, b – chi-square test.
higher in group 1 at significance level
p<0.001. Significantly higher mean values
of mSBI, CAL and the number of teeth with
pockets 5 mm or above were also noted in
group 1. Healthy periodontium (CPI code 0)
was observed only in 3.49% of patients from
group 1 and 4.8% of patients from group 2.
This difference was not significant. Advanced
chronic periodontitis (CPI code 4) was
diagnosed in significantly higher percentage
of subjects in group 1 (65.12% versus 38.10%;
at p<0.001). Table 3 shows the prevalence of
586
dla wskaźnika PIRI jako czynnika ryzyka ZS
wyniósł 12,9 i był statystycznie istotny, jednakże z szerokim przedziałem 95% ufności
1,1-452,7.
Dyskusja
Zarówno CHNS jak i periodontitis zaliczane
są do chorób społecznych i stanowią poważny problem dla systemów ochrony zdrowia na
świecie. Uzyskane wyniki badań potwierdzają częste występowanie periodontitis, znaczne
2011, 64, 8
PIRI index
T a b l e 3. Prevalence of general known risk factors for myocardial infarction in examined groups
(the percentage of patients)
Risk factor for myocardial infarction
Group 1 (n = 86)
Group 2 (n = 84)
Nicotine usage
44.2% *
34.5%*
Hyperlipidemia
68.6%
66.7%
65.1% *
52.4%*
Diabetes
17.4%
14.3%
Overweight (Body Mass Index >25)
50.0%
46.4%
Family history of cardiovascular disease
29.1%
33.3%
Hypertension
* – p<0.05, chi-square test.
T a b l e 4. Bivariable associations between periodontal health variables and MI status
Tested periodontal variable
Odds ratio
95% Confidence interval
p value
mSBI
4.1
1.47-11.21
0.005 *
PPD
9.4
2.06-42.64
0.0002 **
Number of teeth with PPD ≥ 5 mm
5.8
1.41-24.13
0.007 *
CAL
9.9
1.78-55.71
0.007 *
CPI code 3 or 4
2.3
0.86-5.95
0.089
Advanced chronic periodontitis (CPI code 4)
3.0
1.62-5.69
0.0004 **
Involved furcation presence
4.3
1.40-13.37
0.008 *
PIRI index
14.1
3.90-50.99
0.00002 **
High risk group according to PIRI affiliation
6.2
1.72-53.71
0.046 *
* – p<0.05, ** – p<0.001.
T a b l e 5. Multivariable regression analysis correlating used periodontal examinations’ variables with MI
status, adjusted for general risk factors for myocardial infarction
Tested periodontal variable
Odds ratio
95% Confidence interval
mSBI
2.2
0.69-6.92
PPD
0.7
0.01-7.16
Number of teeth with PPD ≥ 5 mm
0.7
0.07-6.86
CAL
3.2
0.09-16.14
Advanced chronic periodontitis (CPI code 4)
1.2
0.41-3.78
Involved furcation presence
0.5
0.09-2.82
12.9 *
1.06-452.7
PIRI index
* – p<0.05.
587
M. Bochniak et al.
MI risk factors in both groups while in Table 4
the bivariate association between the MI status
and periodontal health variables is presented.
Of all the variables used for periodontal
examination the PPD, CAL and PIRI indices
were most highly correlated with the risk
of MI (OR 9.4, 9.9 and 14.1, respectively).
Qualification of periodontal status for CPI
code 3 or 4 was not significantly correlated
with the MI status.
Data from multiple regression analysis,
comparing groups 1 and 2, and adjusted
for known MI risk factors, are presented in
Table 5. Calculated odds ratio for PIRI as MI
risk factor (12.9) was statistically significant,
however, with a wide 95% confidence interval,
amounting to 1.06-452.7.
Discussion
Both periodontitis and CHD are social
diseases and constitute a serious problem for
public health services worldwide. The obtained
data confirm widespread periodontitis in
patients suffering from CHD and MI as well
as advanced periodontal tissue destruction and
considerable periodontal treatment needs in
this population.
In this study, oral hygiene levels in both
groups were comparable low, but this
score could be worse due to hospital stay.
Also, mean SBI value, significantly higher
in group 1, could have been increased by
anticoagulant drugs. A considerably lower
level of destruction of periodontal tissues was
noticed in group 2 (stable CHD) as compared
to group 1 (MI sufferers). This is corroborated
by reports by Emingil et al.15, who noticed a
significantly higher number of periodontal
pockets (≥ 4mm) in a group of 60 acute MI
sufferers, as compared to the group of 60
patients with stable CHD. The authors also
588
J Stoma
zaawansowanie destrukcji tkanek przyzębia i
duże periodontologiczne potrzeby lecznicze
wśród chorych z CHNS i ZS.
Poziom higieny jamy ustnej w obu badanych
grupach był niski, aczkolwiek na wynik ten
częściowo mógł wpłynąć fakt, że oceniani
chorzy byli hospitalizowani. Także średnia
mSBI, statystycznie istotnie wyższa w 1 grupie, mogła być podwyższona wskutek wpływu
leków antykoagulacyjnych. W grupie chorych
ze stabilną CHNS (2 grupa) odnotowano istotnie mniejszą destrukcję tkanek przyzębia w
porównaniu z grupą chorych po ZS (1 grupa).
Fakt ten jest zbieżny z doniesieniami Emingila
i wsp.15, którzy w grupie 60 pacjentów po
zawale mięśnia sercowego odnotowali znamiennie wyższą liczbę zębów z kieszonkami
≥ 4 mm w porównaniu z 60 osobową grupą
chorych ze stabilną CHNS. Autorzy wykazali
ponadto znamiennie wyższe nasilenie stanu
zapalnego dziąseł u chorych po ZS, co także
odnotowano w materiale własnym.
Czerniuk badał grupę 49 osób z ostrymi zespołami wieńcowymi16. Średnia wartość PD
dla kobiet wyniosła 2,91 mm, zaś średnia wartość CAL 3,11 mm. Wartości te dla mężczyzn
wynosiły odpowiednio 2,36 mm i 3,8 mm.
Mniejsza skala destrukcji przyzębia w porównaniu z materiałem własnym może być częściowo wynikiem doboru wyraźnie młodszej
grupy badawczej.
Cueto i wsp.17 opublikowali wyniki badań
72 osobowej grupy chorych po ZS i 77 osobowej grupy kontrolnej, którą stanowiły osoby leczone w oddziale traumatologii. Średnia
PD w tej grupie badanej wynosiła 2,61 mm,
a średnia CAL – 4,03 mm. W grupie kontrolnej wartości te były istotnie niższe i wynosiły
odpowiednio – 2,27 mm i 2,93 mm. W modelu regresji logistycznej potwierdzono wpływ
periodontitis jako czynnika ryzyka wystąpienia zawału serca z ilorazem szans 4,42. Po
2011, 64, 8
demonstrated significantly higher intensity of
gingivitis in the MI patients, which was also
noted in the present study.
Czerniuk evaluated 49 subjects with
coronary acute events.16 Mean PD value for
females amounted to 2.91 mm, and mean
CAL value 3.11 mm; for men, 2.36 mm and
3.8 mm, respectively. Lower periodontal
destruction level in comparison with own
material could be partially due to selecting a
younger study group.
Cueto et al.17 published results of research
carried out on a group of 72 patients with MI
as well as the control group consisting of 77
individuals treated in the traumatological ward.
The average pocket depth in this group was
2.61 mm, and the average clinical attachment
loss was 4.03 mm. In the control group, these
values were considerably lower – 2.27 mm and
2.93 mm, respectively. In the logistic regression
model, periodontitis was confirmed to be a risk
factor for MI with odds ratio 4.42. After adjusting
for other risk factors in multiple analyses, it
reached the value of 3.31. Different results,
based on the American NHANES I program,
were published by Hujoel et al.4 Prospective
analysis involved 8032 individuals with no
cardiological medical history. For people
suffering from periodontitis as compared to
people with healthy periodontium, the relative
risk of CHD was calculated at 2.66 without
accounting for other modifying factors. After
considering the generally recognized risk
factors, the risk ratio was calculated at 1.14,
with statistically insignificant 95% confidence
interval at 0.96-1.36.
In meta-analysis based on the results of
most important studies (8 follow-ups and 1
retrospective study; totalling 107 thousand
examined patients), Janket et al.18 defined
summary relative risk factor for CHD in
patients with periodontitis at 1.19. In patients
PIRI index
uwzględnieniu innych czynników ryzyka w
analizie wieloczynnikowej iloraz ten osiągnął
wartość 3,31. Odmienne wyniki badań opublikowano w oparciu o dane amerykańskiego
programu NHANES I.4 Analiza prospektywna objęła 8032 osoby, bez obciążającego wywiadu kardiologicznego. Dla osób, u których
stwierdzono periodontitis, ryzyko względne
wystąpienia CHNS w porównaniu z osobami
ze zdrowym przyzębiem obliczono na 2,66 bez
uwzględnienia innych czynników modyfikujących. Po uwzględnieniu powszechnie uznanych czynników ryzyka, współczynnik ryzyka
względnego oszacowano na 1,14 z przedziałem 95% ufności statystycznie nieznamiennym – wynoszącym 0,96-1,36.
W meta-analizie, bazującej na wynikach
najważniejszych doniesień tego typu (8 badań
prospektywnych i 1 retrospektywnego; razem
ponad 107 tysięcy badanych osób), Janket i
wsp.18 określili zbiorczy współczynnik ryzyka
względnego dla choroby niedokrwiennej serca
u pacjentów z periodontitis na 1,19. U osób poniżej 65 roku życia RR osiągnął 1,44. Zbiorczy
współczynnik ryzyka względnego dla śmierci
z powodu ZS wyniósł natomiast 1,54.
Jak wspomniano we wstępie, wielu autorów
podkreśla kontrowersje w doborze wskaźników periodontologicznych testowanych w modelach regresji logistycznej w celu określenia
parametru najsilniej skorelowanego z ryzykiem CHNS / ZS. Wielu autorów wprowadza
własne wskaźniki i skale zaawansowania choroby przyzębia. Offenbacher i Beck zwracają
uwagę na znaczenie tych parametrów oznaczanych w toku badania periodontologicznego, które w największym stopniu wpływają
na poziomy ogólnoustrojowych markerów zapalenia19. Są to wg tych autorów – głębokość
kieszonek przyzębnych i objaw krwawienia
po zgłębnikowaniu. Za mniej przydatne uznają parametry oceniające odległe skutki zapale589
M. Bochniak et al.
below the age of 65 years, the RR reached 1.44.
The summary relative risk of death due to MI
was calculated at 1.54.
As mentioned in the introduction, many
authors emphasise the controversy surrounding
the choice of periodontal parameters tested in
logistic regression models as risk factors with
the highest potential for CHD and MI. They
sometimes introduce own epidemiological
indices and scales for assessing the progression
of periodontitis. Offenbacher and Beck indicate
the importance of these parameters in the
course of periodontal clinical examination,
which influence the systemic pro-inflammatory
markers to the greatest extend.19 According to
cited authors, these are: the pocket probing
depth (PPD) and bleeding on probing. Clinical
attachment loss (CAL) is considered as less
useful since it assesses remote effects of
periodontitis.
Non-homogenous
methodology
of
published studies convinces researchers to
adopt many parameters for assessing the
condition of periodontium, and to prove
that statistic correlations for each of them in
relation to CHD/MI are similar. Matilla et al.1,
who used as many as four different indices
in their pioneering work in this field, may
be held as an example here. These indices
(Total Dental Index, Panoramic Tomography
Score, Clinical Periodontal Sum Score and
Clinical Radiographic Sum Score) are based
on clinical and radiological examination of
teeth and periodontium. The odds ratio of CHD
was significant for each of the used indices
and calculated at 20.81, 5.14, 4.61 and 4.70,
respectively.20
Similar observations were made by
Andriankaja et al.21 The main conclusion
of their publication was to report similar
correlations between periodontitis and MI in
the broad range of indices and variables used to
590
J Stoma
nia przyzębia, np. kliniczną utratę przyczepu
łącznotkankowego.
Niejednorodność metodologiczna publikowanych badań skłania część badaczy do użycia wielu parametrów oceny stanu przyzębia
i udowadniania, że korelacje statystyczne dla
każdego z nich wobec CHNS / ZS są zbliżone.
Przykładem może być użycie w ocenie przyzębia aż czterech różnych wskaźników zaproponowanych przez Matilla i wsp.1 w pionierskich pracach na ten temat. Wskaźniki te (Total
Dental Index, Panoramic Tomography Score,
Clinical Periodontal Sum Score oraz Clinical
i Radiographic Sum Score) opierają się na
badaniach klinicznych oraz radiologicznych
przyzębia i uzębienia. Obliczony iloraz szans
CHNS był dla wszystkich wskaźników znamienny i wynosił odpowiednio 20,81, 5,14,
4,61 i 4,70. 20
Podobne obserwacje poczynili Andriankaja
i wsp.21 Główny wniosek publikacji sprowadza się do stwierdzenia zbliżonych korelacji
pomiędzy periodontitis a ZS w szerokim zakresie wskaźników i zmiennych użytych do
oceny stopnia zaawansowania choroby przyzębia.
W odróżnieniu od wspomnianych autorów,
w poszukiwaniu parametru choroby przyzębia
najlepiej skorelowanego z ryzykiem ZS, użyto tzw. pentagonalnego periodontologicznego
diagramu ryzyka.22 Diagram ten uwzględnia
pięć cech: nikotynizm, odsetek kieszonek o
głębokości ≥6 mm, odsetek zębów z ubytkiem
kości ≥4 mm, liczbę zębów oraz procentowy
wskaźnik krwawienia BOP. Wykazano, że najlepszym indywidualnym parametrem oceny
stanu przyzębia dla tego typu badań jest ubytek kości części zębodołowej żuchwy.
W świetle powyższych danych, obiecującym
wydaje się być zaproponowany przez Rompena
i wsp.11 i użyty w badaniach własnych
wskaźnik
periodontologicznego
ryzyka
2011, 64, 8
assess the degree of progression of periodontal
disease.
In contrast to the above mentioned authors,
the periodontal pentagon risk diagram was used
when searching for a parameter best correlated
with the MI risk.22 This diagram includes five
elements: nicotine usage, the percentage of
pockets 6 mm or deeper, the percentage of
teeth with 4 mm or more alveolar bone loss, the
number of teeth, and the bleeding on probing
(BOP) index. The results demonstrated that
the best individual parameter for assessing the
periodontal status for this type of research is
the alveolar bone loss.
In view of the above data, the Periodontal
Index of Risk of Infectiousness (PIRI)
proposed by Rompen et al.11 and used
in this study, seems to be promising. This
index relies on combined evaluation of two
potential periodontal infections’ foci – the
periodontal pocket and affected interradicular
area – furcation. Depending on the PIRI value,
oscillating from 0 to 10, patients are classified
to three groups of potential risk of systemic
influence of bacterial flora originating from
the pathological periodontal areas: low risk
(PIRI=0), moderate risk (PIRI from 1 to 5), and
high risk group (PIRI from 5 to 10). In contrast
to the previously used indices, not only does
PIRI assess the depth of periodontal pockets
or the presence of furcations, but also their
number in each patient. The aim of such an
assessment is to assess individually the surface
of inflamed periodontium, constituting a nonhermetic barrier between the bacterial biofilm
and the endogenic environment, perceived as
a gateway for a potential prolonged release of
bacteria, toxins and inflammatory mediators
into blood circulation.
The PIRI factor was used as one of the
parameters of periodontal evaluation in casecontrol study encompassing 108 subjects with
PIRI index
infekcyjności (PIRI). Wskaźnik ten opiera
się na sumarycznej ocenie dwóch potencjalnych przyzębnych ognisk infekcji – kieszonki przyzębnej oraz zmienionej patologicznie
przestrzeni międzykorzeniowej (furkacji).
Na podstawie wartości wskaźnika PIRI,
oscylującego pomiędzy 0 a 10, pacjenci są
klasyfikowani do 3 grup pod względem ryzyka oddziaływania ogólnoustrojowego flory bakteryjnej z tych obszarów patologicznie
zmienionego przyzębia: grupy niskiego ryzyka
(PIRI=0), umiarkowanego ryzyka (PIRI 1 do
5), wysokiego ryzyka (PIRI 6 do 10).
W odróżnieniu od dotychczas stosowanych
parametrów epidemiologicznych, PIRI ocenia
nie tylko głębokość kieszonek przyzębnych
czy obecność furkacji, ale także ich liczbę
u danego chorego. Celem takiej oceny jest
kliniczne indywidualne oszacowanie powierzchni zmienionego zapalnie przyzębia,
stanowiącej nieszczelną barierę pomiędzy
bakteryjnym biofilmem a środowiskiem
wewnątrzustrojowym, rozumianą jako wrota
potencjalnego przewlekłego wysiewu bakterii, toksyn i mediatorów zapalenia do krwiobiegu.
Wskaźnika PIRI użyto jako jednego z parametrów oceny stanu przyzębia w kliniczno-kontrolnym badaniu, obejmującym grupę
108 osób z CHNS, hospitalizowanych w oddziale kardiologicznym uniwersytetu w Liege
(Belgia).23 Grupę kontrolną stanowiło 62 pacjentów kliniki stomatologicznej tegoż uniwersytetu, u których na podstawie wywiadu
wykluczono choroby układu sercowo-naczyniowego oraz ich potencjalne objawy. Z badań wyłączono osoby poddawane wcześniej
terapii periodontologicznej. Średnia PIRI w
grupie badanej wyniosła 4,9 ± 2,7, w grupie
kontrolnej 3,1 ± 2,7. Odsetek osób z wysokim
ryzykiem infekcyjności w grupie badanej wyniósł 38,9% i był istotnie statystycznie wyż591
M. Bochniak et al.
CHD hospitalised in the University Hospital
Liege, Belgium.23 The control group consisted
of 62 patients from the dental clinic in whom
cardiovascular diseases and their potential
symptoms were excluded basing on individual
questionnaires. Patients who had undergone
periodontal therapy were excluded from the
research. The average PIRI in the evaluated
group was 4.9 ±2.7 and 3.1± 2.7 in the control
group. The percentage of individuals with high
systemic risk in the test group was 38.9% and
was statistically significantly higher than in the
control group (19.3%). However, for persons
with moderate risk significant difference
between groups was not demonstrated. Using
multiple regression the authors demonstrated
that the presence of periodontal infections’ foci
assessed by means of the PIRI is correlated
with the presence of CHD with an adjusted
odds ratio of 1.3 for each unit on the PIRI
scale. Patients with the highest PIRI score had
the statistical risk of having CHD 13.8 times
higher than subjects whose PIRI was 0.
The analysis of the material in this study
reveals many similarities with the cited
reports. Statistical analysis demonstrated
highly significant differences of mean PIRI
values between the MI and the stable CHD
group. Odds ratio 6.22 as binary parameter
was calculated for affiliation to high risk group
according to PIRI. Adjusted multivariative
regression model, comparing groups 1 and 2,
demonstrated that PIRI may be considered as
a significant risk factor for MI with odds ratio
12.92. However, 95% confidence interval is
highly imprecise.
Significant discrepancies in the results of
studies concerning relationships between
periodontal disease and CHD/MI may
be explained partially by the presence of
confounding and modifying factors. Effect
modification occurs when the influence of
592
J Stoma
szy niż w grupie kontrolnej (19,3%). Istotności
statystycznej nie wykazano natomiast dla różnic odsetków osób z grup średniego ryzyka.
Posługując się modelem wieloczynnikowej regresji logistycznej autorzy wykazali, że obecność przyzębnych ognisk zakażenia, szacowana za pomocą wskaźnika PIRI, jest skorelowana z obecnością CHNS, z ilorazem szans
wzrastającym średnio o 1,3 na każdy punkt
skali PIRI. Pacjenci z najwyższymi wartościami PIRI mieli 13,8 razy większe ryzyko CHNS
w porównaniu z osobami z PIRI równym 0.
Analiza materiału własnego dowodzi wielu zbieżności z powyższymi doniesieniami.
Analiza statystyczna dowiodła wysoce znamienne różnice wartości PIRI pomiędzy grupą
chorych po ZS w porównaniu z grupą chorych ze stabilną CHNS. Iloraz szans ZS dla
grupy wysokiego ryzyka wg PIRI obliczono
na 6,2 w analizie dwuczynnikowej. W modelu wieloczynnikowej regresji w porównaniu 1
i 2 grupy wykazano, że PIRI może być uznany
za istotny czynnik ryzyka ZS z ilorazem szans
12,92. Jednakże zakres 95% ufności jest bardzo nieprecyzyjny.
Znaczne rozbieżności wyników badań dotyczących współzależności między zapaleniem przyzębia a CHNS/ZS częściowo można wyjaśnić istnieniem czynników zakłócających i modyfikujących, np. w przypadku, kiedy efekt wpływu czynnika ryzyka na wystąpienie choroby zależny jest od dodatkowych
zmiennych. Przykładem może być dowód, że
poziom HDL w surowicy krwi modyfikuje
zależność pomiędzy infekcją przyzębia a niektórymi klinicznymi parametrami miażdżycy
tętnic.24 Najczęściej jednak autorzy wskazują
na nikotynizm jako główny czynnik modyfikujący, ponieważ jest on czynnikiem ryzyka
zarówno dla periodontitis, jak i CHNS/ZS. W
oparciu o dane programu NHANES III zasugerowano, że korelacje między chorobami przy-
2011, 64, 8
risk factor on disease outcome depends on
another variable. For example, HDL levels
appear to modify the association between
periodontal infection and certain parameters
of subclinical atherosclerosis.24 But by and
large, nicotine usage is pointed out as the
major effect modifier because it is a risk factor
for both periodontitis and CHD/MI. Based on
Third NHANES data, there were suggestions
that the correlation between periodontal
disease and CHD was limited to smokers.25
These controversies prompted some authors
to propose wider use of stratification methods
for better control of interactions between tested
variables.26,27 In this study, no individual
analysis for smokers and non-smokers was
performed. Thus, conclusions have to be
carefully formulated, and there is a clear
need to analyse more clinical material in the
future with particular emphasis on nicotine
abuse as a potential confounding and effect
modification. It seems premature to consider
PIRI as the best parameter in assessing
periodontitis as a potential independent MI
risk factor. However, the results obtained
so far encourage wider use of this index in
epidemiological research into the subject
under discussion, especially on large research
material in prospective studies. In all postulated
hypotheses about interdependences between
periodontitis and cardiovascular diseases,
the diseased periodontium is supposed to be
a source of release of bacterial pathogens
and/or proinflammatory agents into the
bloodstream.28 There are no publications about
possible correlations of the PIRI value with
proinflammatory mediators’ levels in serum.
This research aim seems to be interesting.
In contrast to classical epidemiological
indices, PIRI was designed to give a quick
estimation of the surface area of the interface
between the subgingival plaque and damaged
PIRI index
zębia a CHNS dotyczą wyłącznie osób z nikotynizmem. 25 Powyższe kontrowersje skłaniały niektórych autorów do szerszego propagowania metod stratyfikacyjnych dla wiarygodniejszego oszacowania współzależności
epidemiologicznych pomiędzy analizowanymi zmiennymi.26,27
W badaniach własnych nie wykonano osobnych analiz dla osób palących i niepalących.
Skłania to do bardzo ostrożnego formułowania wniosków i stanowi zachętę do analizy
większego materiału klinicznego w przyszłości, ze szczególnym uwzględnieniem nikotynizmu jako czynnika zakłócającego. Wydaje
się zatem zdecydowanie przedwczesne uznanie wskaźnika PIRI za parametr najlepszy w
ocenie periodontitis jako niezależnego czynnika ryzyka ZS. Uzyskane wyniki zdecydowanie zachęcają natomiast do szerszego użycia
tego wskaźnika w badaniach epidemiologicznych dotyczących omawianej problematyki,
szczególnie na dużym materiale badawczym
w obserwacjach prospektywnych. W postulowanych hipotezach zależności pomiędzy periodontitis a chorobami układu sercowo-naczyniowego, objęte stanem zapalnym przyzębia uważane jest za źródło wysiewu bakterii
i czynników prozapalnych do krwiobiegu.28
Brak jest doniesień o ewentualnej korelacji
wartości PIRI i osoczowych poziomów mediatorów zapalnych – pytanie to wydaje się
być obiecującym tematem badawczym. W odróżnieniu od klasycznych wskaźników epidemiologicznych, PIRI został zaproponowany do szybkiej oceny powierzchni kontaktu
poddziąsłowej płytki bakteryjnej z chorobowo zmienionym wewnętrznym nabłonkiem
kieszonek przyzębnych. Ewentualne potwierdzenie epidemiologicznej korelacji wskaźnika
PIRI z ryzykiem CHNS / ZS może mieć cenne
implikacje praktyczne.
W aspekcie profilaktycznym PIRI może
593
M. Bochniak et al.
epithelial walls of periodontal pockets. Thus,
the potential confirmation of epidemiological
correlation of PIRI with CHD/MI risk may
have important practical implication.
In the prophylaxis aspect PIRI may come in
useful in screening assessment of the potential
influence of periodontium on circulation and
indicate the therapeutic direction towards
quick reduction of such a risk. Analysing the
methodology of this index we may conclude
that very deep (more than 9 mm) single pockets
constitute a higher danger than numerous
pockets 5 mm in depth. Limiting the potentially
negative influence of periodontal niches on
cardiovascular system would then require, first
of all, the elimination of the deepest pockets as
well as Class II/III furcations.
It has not been fully demonstrated that
periodontal therapy, aimed at eliminating local
infection, results in a reduced risk of CHD /
MI. Scannapieco et al.29 concluded that there
was as yet insufficient evidence available to
recommend periodontal treatment as one of the
elements to reduce the risk of cardiovascular
diseases.
Nonetheless, a number of studies have
analyzed relationships between treatment of
periodontitis and cardiovascular parameters
producing highly positive correlations.
Effects of non-surgical periodontal treatment
on serum CRP and IL-6 levels measured
using a high sensitivity assay (hs-CRP) and
immunoenzymatic ELISA) were examined.8
Statistically significant reductions of marker’
levels between baseline and at 6 months
posttreatment were observed. Tonetti et al.30
revealed that intensive periodontal therapy
results in an improvement in endothelial
function. Taylor et al.31 in their randomized
controlled trial observed that initial periodontal
treatment – a relatively simple and costeffective intervention – may have positive
594
J Stoma
okazać się przydatny do przesiewowej oceny ryzyka wpływu stanu przyzębia na układ
krążenia i wskazywać kierunek terapeutyczny
zmierzający do szybkiego zredukowania tego
ryzyka. Analizując metodologię wskaźnika
możemy ocenić, że potencjalnie większe
zagrożenie stanowią pojedyncze, głębokie
kieszonki przyzębne (powyżej 9 mm),
aniżeli liczne kieszonki o głębokości 5 mm.
Ograniczenie negatywnego wpływu zmienionego chorobowo przyzębia na układ krążenia
polegałoby zatem, przede wszystkim, na eliminacji najgłębszych kieszonek, a także furkacji
II / III stopnia.
Nie udowodniono w pełni, czy leczenie periodontologiczne, ukierunkowane na eliminację
miejscowej infekcji, skutkuje zmniejszeniem
ryzyka CHNS / ZS. Scannapieco i wsp.29 konkludują, że brak jeszcze wystarczających dowodów i wyników interwencyjnych badań epidemiologicznych, aby rekomendować leczenie
periodontitis w ogólnym panelu działań prewencyjnych w kardiologii. Tym niemniej wielu autorów analizowało zależności pomiędzy
leczeniem choroby przyzębia a parametrami
kardiologicznymi, uzyskując wysoce pozytywne korelacje. Badano wpływ niechirurgicznego leczenia periodontologicznego na poziomy
CRP i IL-6 w surowicy krwi, używając testów
wysokiej czułości (hs-CRP) oraz metod immunoenzymatycznych (ELISA).8 Zaobserwowano
istotną statystycznie redukcję stężeń obu mediatorów pomiędzy badaniem wyjściowym a badaniem 6 miesięcy po leczeniu. Tonetti i wsp.30
donoszą, że intensywna terapia periodontologiczna wpływa na poprawę czynności śródbłonka naczyń. Taylor i wsp.31 w randomizowanym
badaniu zaobserwowali, że wstępna faza leczenia periodontitis – procedura relatywnie prosta i
tania – daje pozytywne efekty ogólnoustrojowe,
między innymi zmniejszenie poziomu fibrynogenu w osoczu.
2011, 64, 8
systemic effects, for example, lower fibrinogen
levels.
Randomized controlled trials are necessary
to answer the question of causality between
periodontitis, periodontal treatment and
cardiovascular diseases.32 Many authors
emphasise proper control of confounding and
effect modifications in statistical analysis.26,27
Considering incomplete uniformity of published
results, the research question remains open.
Conclusions
1. Significantly higher level of gingivitis and
considerably and significantly higher degree of
advanced periodontitis in patients with acute
MI in comparison with patients with stable
CHD was demonstrated.
2. Of all the periodontal parameters, the PIRI
index was the one most highly associated with
the incidence of MI.
References
1. Matilla KJ, Nieminen MS, Valtonen VV, Rasi
VP, Kesaniemi YA, Syrjala SL: Association
between dental health and acute myocardial
infarction. Brit Med J 1989; 298: 779-782.
2. DeStefano F, Anda RF, Kahn HS, Williamson
DF, Russell CM: Dental disease and risk of
coronary heart disease and mortality. Brit
Med J 1993; 306: 688-691.
3. Beck JD, Garcia R, Heiss G, Vokonas PS,
Offenbacher S: Periodontal disease and cardiovascular disease. J Periodontol 1996; 67:
1123-1137.
4. Hujoel PP, Drangsholt M, Spiekerman C,
DeRouen TA: Periodontal disease and coronary heart disease risk. JAMA 2000; 284:1406-1410.
5. Geismar K, Stoltze K, Sigurd B, Gyntelberg
PIRI index
Randomizowane badania kontrolne są niezbędne dla odpowiedzi na pytania o związki przyczynowo-skutkowe między chorobą
przyzębia, leczeniem periodontologicznym a
CHNS / ZS.32 Wielu autorów podkreśla wagę
właściwej kontroli czynników modyfikujących w analizach statystycznych.26,27 Biorąc
pod uwagę niecałkowitą jednoznaczność wyników, temat badawczy pozostaje aktualny.
Wnioski
1. Stwierdzono statystycznie większe nasilenie stanu zapalnego dziąseł oraz znaczne i
istotnie większe zaawansowanie periodontitis
w grupie chorych po zawale mięśnia sercowego w porównaniu z grupą chorych ze stabilną
CHNS.
2. Spośród parametrów oceniających stan
przyzębia najsilniej skorelowany z występowaniem ZS był wskaźnik PIRI.
F, Holmstrup P: Periodontal disease and coronary heart disease. J Periodontol 2006; 77:
1547-1554.
6. Andriankaja OM, Genco RJ, Dorn J,
Dmochowski J, Hovey K, Falkner KL,
Trevisan M: Periodontal disease and risk of
myocardial infarction: the role of gender and
smoking. Eur J Epidemiol 2007; 22: 699-705.
7. Fong IW: Infections and their role in atherosclerotic vascular disease. J Am Dent Assoc
2002; 133: 7S-13S.
8. D’Aiuto F, Ready D, Tonetti MS: Periodontal
disease and C-reactive protein-associated cardiovascular risk. J Periodontal Res 2004; 39:
236-41.
9. Androsz-Kowalska O, Jankowski K, Rymarczyk Z, Pruszczyk P, Górska R: Evaluation
of periodontal status and analysis of
595
M. Bochniak et al.
10.
11.
12.
13.
14.
15.
16.
17.
18.
19.
596
relationship between periodontal clinical
parameters
and
selected
standard
inflammatory parameters in patients
with coronary heart disease and chronic
periodontitis. J Stom 2011; 64: 3-4: 200-211.
Bizzarro S, Nicu EA, van der Velden U, Laine
ML, Loos BG: Association of serum immunoglobulin G (IgG) levels against two periodontal pathogens and prothrombotic state: a clinical pilot study. Thromb J 2010; 8: 16.
Rompen EH, Geerts SO, Charpentier J:
Systemic repercussions of periodontal infection: Definition of a new periodontal index.
Actual Dent de l’Univ de Liege 2001; 29:
3-8.
Bochniak M, Sadlak-Nowicka J, Tyrzyk S,
Sobiczewski W, Rynkiewicz A: Stan przyzębia
i uzębienia pacjentów z choroba niedokrwienna serca. Przegl Lekarski 2004; 61: 910-913.
Lange DE, Plagmann HCh, Eenboom A,
Promesberger A: Klinische Bewertungsverfahren
zur
Objektivierung
der
Mundhygiene. Deut Zahnarztl Z 1977; 32:
44-47.
Mühlemann HR, Son S: Gingival sulcus bleeding – a leading symptom in initial gingivitis. Helv Odontol Acta 1971; 15: 107-113.
Emingil G, Buduneli E, Aliyev A, Akilli A,
Atilla G: Association between periodontal
disease and acute myocardial infarction. J
Periodontol 2000; 71: 1882-1886.
Czerniuk M: Stan przyzębia i potrzeby lecznicze u pacjentów w ostrej fazie choroby niedokrwiennej serca. Nowa Stom 2001; 2: 26-29
Cueto A, Mesa F, Bravo M, Ocana-Riola R:
Periodontitis as risk factor for acute myocardial infarction. A case control study of Spanish
adults. J Periodontal Res 2005; 40: 36-42.
Janket SJ, Baird AE, Chuang SK, Jones JA:
Meta-analysis of periodontal disease and risk
of coronary heart disease and stroke. Oral
Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radiol Endod
2003; 95: 559-69.
Beck JD, Offenbacher S: Relationship among
clinical measures of periodontal disease and
J Stoma
20.
21.
22.
23.
24.
25.
26.
27.
28.
their associations with systemic markers. Ann
Periodontol 2002; 7: 79-89.
Montebugnoli L, Servidio D, Miaton RA, Prati
C, Tricoci P, Melloni C Poor oral health is associated with coronary heart disease and elevated systemic inflammatory and haemostatic
factors. J Clin Periodontol 2004; 31: 25-29.
Andriankaja OM, Genco RJ, Dorn J,
Dmochowski J, Hovey K, Falkner KL: The
use of different measurements and definitions
of periodontal disease in the study of the association between periodontal disease and
risk of myocardial infarction. J Periodontol
2006; 77: 1067-1073.
Renvert S, Ohlsson O, Persson S, Lang NP,
Persson GR: Analysis of periodontal risk profiles in adults with or without a history of myocardial infarction. J Clin Periodontol 2004;
31:19-24.
Geerts SO, Legrand V, Charpentier J, Albert
A, Rompen EH: Further evidence of the association between periodontal conditions and
coronary artery disease. J Periodontol 2004;
75:1274-80.
Ylöstalo P, Anttila S, Rajala U, Päivänsalo
M, Keinänen-Kiukaanniemi S, Sakki T:
Periodontal infection and subclinical atherosclerosis: the role of high-density lipoprotein as a modifying factor. J Clin Periodontol
2010; 37: 617-24.
Hyman JJ, Winn DM, Reid BC: The role of
cigarette smoking in the association between
periodontal disease and coronary heart disease. J Clin Periodontol 2002; 73: 988-994.
Hyman JJ: The importance of assessing confounding and effect modification in research
involving periodontal disease and systemic
diseases. J Clin Periodontol 2006; 33: 102-103.
Ylöstalo PV, Knuuttila ML: Confounding and
effect modification: possible explanation for
variation in the results on the association
between oral and systemic diseases. J Clin
Periodontol 2006; 33: 104-108.
Montebugnoli L, Servidio D, Miaton RA,
Prati C, Tricoci P, Melloni C: Periodontal he-
2011, 64, 8
alth improves systemic inflammatory and haemostatic status in subjects with coronary heart disease. J Clin Periodontol 2005; 32:188-192.
29. Scannapieco FA, Bush RB, Paju S:
Associations between periodontal disease
and risk for atherosclerosis, cardiovascular
disease, and stroke. A systematic review. Ann
Periodontol 2003; 8: 38–53.
30. Tonetti MS, D’Aiuto F, Nibali L, Donald A,
Storry C, Parkar M: Treatment of periodontitis and endothelial function. The New Engl J
Med 2007; 356: 911–920.
31. Taylor B, Tofler G, Morel-Kopp MC, Carey
H, Carter T, Elliott M: The effect of initial
PIRI index
treatment of periodontitis on systemic markers of inflammation and cardiovascular risk:
a randomized controlled trial. Eur J Oral Sci
2010; 118: 350-56.
32. Offenbacher S, Beck JD: A perspective on the
potential cardioprotective benefits of periodontal therapy. Am Heart J 2005; 149: 950-954.
Address: 80-204 Gdańsk, Dębowa Str. 1A, Poland
Fax: +48 58 3492178
e-mail: [email protected]
Paper received 9 September 2011
Accepted 28 October 2011
597